Responses and vulnerability of the genus Viola to elevational gradients and alien invasive species in mountain systems

Abstract

[spa] Los ecosistemas de montaña son centros de biodiversidad mundial, debido a su aislamiento geográfico, a su papel como refugio de especies durante los cambios climáticos del pasado y a la gran variedad de condiciones ambientales que presentan a lo largo de sus gradientes altitudinales. Los gradientes ambientales que presentan las montañas permiten testar respuestas ecológicas de las plantas a diferentes condiciones ambientales a través de distancias cortas, por lo que pueden funcionar como laboratorios al aire libre, especialmente útiles para entender las respuestas de las plantas al cambio global. Por ejemplo, la presencia de especies invasoras en estos sistemas puede crear efectos sinérgicos con los del cambio climático, teniendo consecuencias dramáticas para especies nativas ya amenazadas, o para ecosistemas frágiles, como los presentes en la alta montaña de islas oceánicas. El principal objetivo de esta tesis es explorar las respuestas fisiológicas, reproductivas y fenotípicas de diversas especies de plantas entomófilas de montaña del género Viola a las distintas condiciones bióticas y abióticas que se encuentran a lo largo de sus gradientes altitudinales de distribución. En los capítulos 1 y 2 se estudia la eficacia biológica, la reproducción y los ra sgos florales de la violeta del Teide, Viola cheiranthifolia, en su gradiente altitudinal de distribución en la isla de Tenerife, así como el efecto de la presencia de un herbívoro invasor (el conejo, Oryctolagus cuniculus) sobre estos caracteres. A pesar de que las condiciones ambientales son cada vez más adversas con la altitud, V. cheiranthifolia no mostró un incremento de la limitación de polen en la parte más elevada de su distribución, lo cual atribuimos a la presencia de mecanismos compensatorios, como el aumento del grado de autogamia. La presencia de conejos en el Teide reduce de forma importante el desarrollo y éxito reproductivo de este endemismo vegetal y, a su vez, modifica las relaciones rasgo-ambiente de la planta a lo largo de su gradiente altitudinal, además de alterar las presiones de selección que los polinizadores y el medio físico ejercen sobre sus rasgos florales. El capítulo 3 indaga en cómo varían los rasgos fenotípicos de las flores y de las hojas de una violeta alto-andina (Viola maculata) en respuesta a un gradiente altitudinal. En dicho gradiente pueden entran en conflicto ambos fenotipos, ya que flores grandes pueden ser más atractivas para los polinizadores, pero si están asociadas positivamente a hojas grandes, podría plantearse un dilema en un escenario de sequía, ya que las hojas favorecidas serían las pequeñas. En este estudio confirmamos el gradiente inverso de estrés hídrico (es decir, mayor a menor altitud) presente en los Andes Centrales, pero no detectamos un desajuste entre la correlación de los rasgos florales y vegetativos en la población con mayor estrés hídrico, presentando los individuos con hojas pequeñas también flores pequeñas. Pero este hecho no parece comprometer la reproducción de esta planta alto-andina, debido a su alta capacidad de autofecundación. En el capítulo 4, se analiza cómo varía la producción de flores casmógamas (CH) y cleistógamas (CL) en la especie Viola jaubertiana en función de las condiciones individuales de tamaño, estrés hídrico y herbivoría presentes a lo largo de su gradiente altitudinal. Además, también se evalúan los mecanismos que pueden estar favoreciendo el mantenimiento de la fecundación cruzada en una especie predominantemente cleistógama. Viola jaubertiana presentó una gran limitación de polen, además de un escaso éxito reproductivo de las flores CH. Por el contrario, las flores CL, más económicas fisiológicamente, fueron mucho más exitosas, produciendo 100 veces más semillas que las flores CH. A pesar de este gran desequilibrio, el mayor peso, potencial de dispersión y mejor germinación de las semillas procedentes de fecundación cruzada, juntamente con un posible efecto positivo de la heterosis, podrían explicar el mantenimiento de la casmogamia en este endemismo mallorquín.

[cat] Els ecosistemes de muntanya són centres de biodiversitat mundial, degut al seu aïllament geogràfic, al seu paper com a refugi d’espècies durant els canvis climàtics del passat, i a la gran varietat de condicions ambientals que presenten al llarg dels seus gradients altitudinals. Els gradients ambientals que presenten els sistemes alpins, permeten testar respostes ecològiques de les plantes a diferents condicions ambientals, a través de distàncies curtes, de manera que poden funcionar com a laboratoris a l'aire lliure, especialment útils per entendre les respostes de les plantes al canvi global. Per exemple, la presència d'espècies invasores en aquests sistemes pot crear efectes sinèrgics amb els del canvi climàtic, tenint conseqüències dramàtiques per a espècies natives ja amenaçades, o per ecosistemes fràgils, com els presents en l'alta muntanya d'illes oceàniques. El principal objectiu d'aquesta tesi és explorar les respostes fisiològiques, reproductives i fenotípiques de diverses espècies de plantes entomòfiles de muntanya del gènere Viola, a les diferents condicions biòtiques i abiòtiques que es troben al llarg dels seus gradients altitudinals de distribució. En els capítols 1 i 2 s'estudia l'eficàcia biològica, la reproducció i els trets florals de la violeta del Teide, Viola cheiranthifolia, en el seu gradient altitudinal de distribució a l'illa de Tenerife, així com l'efecte de la presència d'un herbívor invasor (el conill, Oryctolagus cuniculus) sobre aquests caràcters. Tot i que les condicions ambientals són cada vegada més adverses amb l'altitud, V. cheiranthifolia no va mostrar un increment de la limitació de pol·len a la part més elevada de la seva distribució, la qual cosa atribuïm a la presència de mecanismes compensatoris, com l'augment del grau d'autogàmia. La presència de conills al Teide redueix de forma important el desenvolupament i èxit reproductiu d'aquest endemisme vegetal i, al mateix temps, modifica les relacions tret-ambient de la planta al llarg del seu gradient altitudinal, a més d'alterar les pressions de selecció que els pol·linitzadors i el medi físic exerceixen sobre els seus trets florals. El capítol 3 indaga en com varien els trets fenotípics de les flors i les fulles d'una violeta alt-andina (Viola maculata) en resposta a un gradient altitudinal. En aquest gradient poden entrar en conflicte ambdós fenotips, ja que flors grans poden ser més atractives per als pol·linitzadors, però si estan associades positivament a fulles grans, podria plantejar-se un dilema en un escenari de sequera, ja que les fulles afavorides serien les petites. En aquest estudi confirmem el gradient invers d'estrès hídric (és a dir, més a menys altitud) present en els Andes Centrals, però no vam detectar un desajust entre la correlació dels trets florals i vegetatius en la població amb més estrè s hídric, presentant els individus amb fulles petites també flors petites. Però aquest fet sembla no comprometre la reproducció d'aquesta planta alt-andina, degut a la seva alta capacitat de autofecundació. En el capítol 4, s'analitza com varia la producció de flors casmógames (CH) i cleistógames (CL) en l'espècie Viola jaubertiana en funció de les condicions individuals de mida, estrès hídric i herbivoria presents al llarg del seu gradient altitudinal. A més, també s'avaluen els mecanismes que poden estar afavorint el manteniment de la fecundació creuada en una espècie predominantment cleistógama. Viola jaubertiana presenta una gran limitació de pol·len, a més d'un escàs èxit reproductiu de les flors CH. Per contra, les flors CL, més econòmiques fisiològicament, van ser molt més exitoses, produint 100 vegades més llavors que les flors CH. Tot i aquest gran desequilibri, el major pes, potencial de dispersió i millor germinació de les llavors procedents de fecundació creuada, conjuntament amb un possible efecte positiu de l'heterosi, podrien explicar el manteniment de la casmogamia en aquest endemisme mallorquí.

[eng] Mountain ecosystems are biodiversity hotspots due to their geographical isolation, their role as a species refuge during past climate changes, and the wide range of environmental conditions present along their altitudinal gradients. The environmental gradients common in alpine systems allow the ecological responses of plants to different environmental conditions to be tested over short distances. They thus function as natural laboratories, especially useful for understanding plant responses to global change. For example, the presence of invasive species in these systems can lead to synergistic effects with those of climate change, having dramatic consequences for threatened native species or fragile ecosystems, such as those found in the high mountain zones of oceanic islands. The main objective of this thesis is to explore physiological, reproductive and phenotypic responses of entomophilous species (genus Viola) in mountain systems to different biotic and abiotic conditions found along their altitudinal gradients. In Chapters 1 and 2 the performance, reproductive success and floral traits of Viola cheiranthifolia (Tenerife) are assessed along its altitudinal gradient, as well as the interactive effects of an invasive herbivore (rabbits) on these characters. Despite increasingly adverse environmental conditions with altitude, V. cheiranthifolia did not show greater pollen limitation with altitude, which we attribute to compensatory mechanisms such as increased autogamy. The rabbits in the National Park are found to greatly reduce the performance and reproductive success of V. cheiranthifolia. This in turn alters the species-environment interactions along its altitudinal gradient and also the selection pressures that pollinators and abiotic conditions exert on their floral traits. Chapter 3 explores how phenotypic features of the flowers and leaves of a high Andean violet (Viola maculata) vary in response to an altitudinal gradient. In this gradient, these two phenotypes may conflict, as large flowers may be more attractive to pollinators. However, if they are positively associated with larger leaves, a dilemma could arise in a drought scenario, as small leaves would be selected. In this study, the inverse water stress gradient (i.e. higher to lower altitude) in the Central Andes was confirmed, but no decoupled correlation was detected between floral and vegetative traits in the population with highest water stress, plants with small leaves also having small flowers. This absence of decoupling may be due to the high self-fertilization capacity of this species, and to the strong selection pressure exerted by water stress, constraining both phenotypes. In Chapter 4, we analyse how the production of chasmogamous (CH) and cleistogamous (CL) flowers in Viola jaubertiana varies according to size, water stress and herbivory per individual, and across the altitudinal gradient. In addition, we also evaluated the mechanisms that may be favouring the maintenance of outcrossing in this predominantly cleistogamous species. Viola jaubertiana showed a great pollen limitation, besides a very low reproductive success of the CH flowers. In contrast, the CL flowers were much more successful; they were more economical to produce and provided 100 times more seeds than CH flowers. Despite this great imbalance, the greater mass, dispersion potential and germination of seeds from outcrossing, together with a probably positive effect of heterosis, could explain the maintenance of chasmogamy in this Mallorcan endemism.