Defense strategies against herbivory in seagrasses

Abstract

[eng] Herbivory is a key ecological process that regulates the composition and structure of plant communities and determines the energy transferred from primary producers to upper trophic levels. Plants have evolved a suite of defense strategies to avoid or resist herbivory. Tolerance strategies reduce the impact of herbivory in plant fitness (e.g., increased belowground reserves), and resistance strategies reduce preference or performance of the herbivore (e.g., low nutritional quality, high fiber content). These strategies are based on morphological (e.g., toughness) and chemical traits (e.g., phenolic compounds) and can be expressed regardless of the risk of herbivory (constitutively) or in response to herbivore damage (induced). In addition, defense strategies may shift under different environmental scenarios (e.g. higher resource availability often drives a lower investment in resistance). Herbivory in marine systems can be greater than in terrestrial ecosystems, and it can have particularly important consequences when it is exerted upon habitat-forming plants. Seagrasses are key foundation species dominating shallow coastal areas and providing numerous and critical ecosystem services to humans. Given their ecological and socio-economic relevance, understanding plant-herbivore interactions in these systems is crucial since changes in herbivore populations can result in important disturbances in these ecosystems. The main purpose of this thesis is to understand the effect of changes in environmental factors in plant defense strategies against herbivory and how these changes affect the palatability of the plant, and thus herbivore behavior. Nutrient availability stands out for its effects on chemical and morphological plant defense traits. Plants under high nutrient environments in fertilization experiments and regions of higher nutrient availability (i.e. latitudinal comparison) exhibited higher nutritional quality and lower fiber content, both of which can increase their vulnerability to consumption. Interestingly, effects of nutrients on secondary compounds were absent or inconsistent. Simulated herbivory had clear effects on both morphological and chemical plant defense traits, however the two species studied differed in their responses. While in Posidonia oceanica, herbivory induced the production of resistance traits (e.g. fiber, secondary metabolites), in Zostera marina there was no induction of resistance traits, and on the contrary, simulated herbivory reduced their tolerance and resistance. As a result of the changes in traits exhibited by the plants, herbivores preferred the more nutritious repeatedly clipped leaves of Z. marina and the less chemically defended and more nutritious unclipped leaves of P. oceanica. The environmental changes related to global climate change that I analyzed in this thesis (i.e. increased CO2 and temperature), had important effects on defense strategies and susceptibility to grazers of P. oceanica seedlings. The increased pCO2 of seawater enhanced plant photosynthetic activity, leading to higher carbohydrate reserves in the seeds, which are the main storage tissue of the seedling. Although the increase in CO2 decreased leaf nutritional quality (i.e. leaf nitrogen), plants growing under high CO2 were preferred by the herbivores, possibly due to their increase in sucrose content or perhaps other chemical or structural characteristics that were not analyzed. In contrast to CO2, the increase in temperature produced clear negative effects on seedlings; increasing mortality and respiration resulting in greater use of seed reserves. Furthermore, warming reduced leaf fiber, which increased herbivore preference for warmed plants, and thus resulted in a decreased resistance to herbivory. These results illustrate the potential additive or counteractive effects that herbivory could have on determining the effects of environmental changes in seagrass ecosystems. The research presented in this thesis contributes to identify the mechanisms that drive the changes in defense strategies against herbivory due to changes in environmental factors. Particularly, how these mechanisms change under different environmental conditions and how changes in traits associated with resistance to herbivores determine the vulnerability of plants to herbivory, highlighting the importance of assessing the effects of environmental factors on species interactions.

[cat] L’ herbivorisme és un procés ecològic clau que regula la composició i l’estructura de les comunitats de plantes i determina la transferència d'energia de productors primaris a la resta de la cadena tròfica. Les plantes han desenvolupat diversos mecanismes de defensa per evitar o resistir l’herbivorisme. Entre ells destaquen les estratègies tolerància, que disminueixen l'efecte de l’herbivorisme en la vitalitat de la planta (ex. acumulació de reserves en teixits subterranis) i les estratègies de resistència, l’objectiu de les quals evitar el consum (ex. augment del contingut en fibra). Aquestes estratègies es basen en característiques morfològiques (ex. duresa) i químiques (ex. defenses químiques) de les plantes i poden expressar-se de forma contínua (constitutives) o en resposta al dany per herbívors (induïdes). L’herbivorisme en el medi marí pot ser major que en sistemes terrestres i pot tenir conseqüències especialment importants quan afecta a espècies formadores d’habitat Les fanerògames marines són espècies fundadores dominants en zones costaneres i que ens proporcionen múltiples i importants serveis ecosistèmics. Com a conseqüència de la seva rellevància ecològica i socioeconòmica, aprofundir en el coneixement de les interaccions planta - herbívor en aquests ecosistemes és crucial, ja que existeixen cada vegada més exemples que indiquen que canvis en les poblacions d'herbívors han suposat importants pertorbacions en aquests ecosistemes. El propòsit principal d'aquesta tesi és entendre com canvis en factors ambientals determinen la variació de les estratègies de defensa i la palatabilitat de la planta, i per tant el comportament dels herbívors. La disponibilitat de nutrients destaca pels seus efectes sobre les característiques químiques i morfològiques de les plantes ja que augmenta el valor nutritiu i disminueix el contingut en fibres de les fulles tant en experiments de fertilització com en regions amb major disponibilitat de nutrients, la qual cosa les pot fer més vulnerables al consum per herbívors. La simulació del dany per herbívors afecta a les estratègies de defensa de les plantes de forma diferent en les dues espècies estudiades. Mentre que en Posidonia oceanica s'indueix la producció de compostos de resistència, en Zostera marina no hi ha inducció, disminuint a més la seva resistència i tolerància. Això es tradueix en què els herbívors prefereixen les fulles més nutritives repetidament retallades de Z. marina i les fulles sense retallar amb menys fibres i més nutrients de P. oceanica. Els canvis ambientals relacionats amb el canvi global analitzats en aquesta tesi (augment del CO2 i de la temperatura), tenen importants efectes en les plàntules de P. oceanica. L'augment del CO2 dissolt augmenta l'activitat fotosintètica de la planta i amb això les reserves de carbohidrats de les llavors. Tot i que l'augment de CO2 disminueix la qualitat nutricional de les fulles, van ser aquestes les preferides pels herbívors, possiblement a causa de l'augment de sacarosa o per altres característiques no analitzades en les plàntules. Contràriament als efectes observats amb l'augment de CO2, l'increment de la temperatura produeix efectes clarament negatius; augmentant la mortalitat, la respiració i l’ús de les reserves de la llavor en aquestes plàntules. A més disminueix el contingut en fibres de les fulles, reduint-se la resistència enfront de l’herbivorisme i augmentant per tant la preferència per herbívors. Aquests resultats mostren els potencials efectes additius que l’herbivorisme pot suposar en els impactes dels canvis ambientals en les poblacions de plantes marines. La recerca presentada en aquesta tesi contribueix a entendre els mecanismes que influeixen en els canvis de les estratègies de defensa enfront de l’herbivorisme. Principalment, en com aquests mecanismes canvien sota diferents condicions ambientals i com els canvis en les característiques associades a resistència enfront d'herbívors determinen la vulnerabilitat de la planta enfront de l’herbivorisme. A més, destaca la importància d'avaluar els efectes dels canvis ambientals sobre les interaccions entre espècies.

[spa] El herbivorismo es un proceso ecológico clave que regula la composición y estructura de las comunidades de plantas y determina la transferencia de energía de productores primarios al resto de la cadena trófica. Las plantas han desarrollado diversos mecanismos de defensa para evitar o resistir el herbivorismo. Entre ellos están las estrategias tolerancia, que disminuyen el efecto del herbivorismo en la vitalidad de la planta (ej. acumulación de reservas en tejidos subterráneos) y las estrategias de resistencia cuyo objetivo es evitar el consumo (ej. aumento del contenido en fibra). Estas estrategias se basan en características morfológicas (ej. dureza) y químicas de las plantas (ej. defensas químicas) y pueden expresarse de forma continua (constitutivas) o en respuesta al daño por herbívoros (inducidas). El herbivorismo en el medio marino puede ser mayor que en sistemas terrestres y puede tener importantes consecuencias cuando afecta a especies formadoras de hábitat Las fanerógamas marinas son especies fundadoras dominantes en zonas someras costeras que nos proporcionan múltiples e importantes servicios. Debido a su relevancia ecológica y socioeconómica, es crucial profundizar en el conocimiento de las interacciones planta-herbívoro en estos ecosistemas pues existen cada vez más ejemplos que indican que cambios en las poblaciones de herbívoros han supuesto importantes perturbaciones en dichos ecosistemas. El propósito principal de esta tesis es entender cómo cambios en factores ambientales determinan la variación de las estrategias de defensa y palatabilidad de la planta, y por tanto el comportamiento de los herbívoros. La disponibilidad de nutrientes destaca por sus efectos sobre las características químicas y morfológicas de las plantas ya que aumenta el valor nutritivo y disminuye el contenido en fibras de las hojas tanto en experimentos de fertilización como en regiones con mayor disponibilidad de nutrientes, lo cual las puede hacer más vulnerables al consumo por herbívoros. La simulación del daño por herbívoros afecta a las estrategias de defensa de las plantas de forma diferente en las dos especies estudiadas. Mientras que en Posidonia oceanica se induce la producción de compuestos de resistencia, en Zostera marina no hay inducción disminuyendo además su resistencia y tolerancia. Esto se traduce en que los herbívoros prefieren las hojas más nutritivas repetidamente recortadas de Z. marina y las hojas sin recortar con menos fibras y más nutrientes de P. oceanica. Los cambios ambientales relacionados con el cambio global analizados en esta tesis (aumento del CO2 y de la temperatura), tienen importantes efectos en las plántulas de P. oceanica. El aumento del CO2 disuelto aumenta la actividad fotosintética de la planta y con esto las reservas de carbohidratos de las semillas. A pesar de que el aumento de CO2 disminuye la calidad nutricional de las hojas, éstas fueron las preferidas por los herbívoros, posiblemente debido al aumento de sacarosa o por otras características no analizadas en las plántulas. Al contrario que el aumento de CO2, el incremento de la temperatura produce efectos claramente negativos aumentando la mortalidad, la respiración y uso de las reservas de la semilla en estas plántulas. Además, disminuye el contenido en fibras de las hojas reduciéndose la resistencia frente al herbivorismo y aumentando por tanto la preferencia por herbívoros. Estos resultados muestran los potenciales efectos aditivos que el herbivorismo puede suponer en los impactos de los cambios ambientales en las poblaciones de plantas marinas. La investigación presentada en esta tesis contribuye a entender los mecanismos que influyen en los cambios de las estrategias de defensa frente al herbivorismo. Principalmente, en cómo estos mecanismos cambian bajo diferentes condiciones ambientales y como los cambios en las características asociadas a resistencia frente a herbívoros determinan la vulnerabilidad de la planta frente al herbivorismo. Además, destaca la importancia de evaluar los efectos de los cambios ambientales sobre las interacciones entre especies.