Plant-pollinator networks: incorporating individual variation and functional information

Abstract

[cat] Les xarxes complexes serveixen als ecòlegs per a estudiar les interaccions de pol•linització a nivell comunitari. Actualment, és necessari construir xarxes que siguin representacions més realistes del procés de pol•linització per tal d’incrementar la seva utilitat pràctica. Per això, aquesta tesi es centra en incorporar a les xarxes la variació interindividual i informació sobre la magnitud i el signe (positiu, neutre o negatiu) dels efectes de les interaccions sobre la reproducció de les plantes.

Les espècies consten de poblacions d’individus amb fenotips, genotips i comportaments diferents, que per tant poden diferir en les interaccions. Aquesta variació intraespecífica és rellevant per molts processos ecològics i evolutius, però no s’ha tengut en compte en la majoria d’estudis de xarxes planta-pol•linitzador. En els capítols 1 i 2 s’estudien les càrregues pol•líniques d’exemplars d’insectes pol•linitzadors en dues comunitats de muntanya a Mallorca i es construeixen xarxes on els nodes dels pol•linitzadors representen individus en lloc d’espècies. Aquesta aproximació permet considerar la variació interindividual i aporta una nova perspectiva sobre l’estructura de les xarxes i els mecanismes que determinen les interaccions. Les xarxes de transport de pol•len a nivell d’individu tenen una densitat d’interaccions, connectància, grau d’anidament i diversitat d’interaccions més baixa que les mateixes xarxes a nivell d’espècies, i per contra una modularitat major. Es troben aquestes diferències perquè les espècies de pol•linitzadors generalistes estan formades per individus especialistes i heterogenis en l’ús de recursos. El grau d’especialització individual està associat a la intensitat de competència inter- i intraespecífica.

Per a que les xarxes planta-pol•linitzador representin millor les implicacions funcionals, han d’incloure mesures dels efectes de les interaccions sobre les espècies o de la magnitud real en què les espècies depenen d’aquestes interaccions. La freqüència d’interacció es considera una estimació vàlida de la magnitud de l’efecte del pol•linitzador sobre l’èxit reproductiu de la planta, però no aporta cap informació del seu signe. Per exemple, en plantes amb mecanismes de producció de llavors que no depenen d’insectes (e.g. autogàmia, anemogàmia), les interaccions poden tenir efectes neutres sobre la reproducció. En el capítol 3, per diferents plantes de dues comunitats d’estudi (costa i muntanya) es quantifica el seu grau de dependència dels pol•linitzadors, comparant experimentalment la producció de llavors amb i sense insectes. L’objectiu és determinar si les espècies que són més depenents dels pol•linitzadors són també les que estan més connectades en les xarxes de visites florals, és a dir si tenen major centralitat, nombre i diversitat d’interaccions. Només en una de les dues comunitats estudiades es troba aquesta relació, fet que suggereix que pot dependre del contexte comunitari.

D’altra banda, hi ha interaccions que poden causar més efectes negatius que positius sobre l’èxit reproductiu de les plantes. Això pot passar quan els pol•linitzadors depositen pol•len conespecífic en els estigmes, però alhora també pol•len heterospecífic. La transferència interespecífica de pol•len és relativament comuna, perquè sovint les espècies de floració simultània comparteixen pol•linitzadors, i pot tenir efectes perjudicials per les plantes (e.g. pèrdua de pol•len, obstrucció dels estigmes). En el capítol 4, s’estudien les transferències de pol•len interespecífiques en tres comunitats andines al llarg d’un gradient altitudinal. Es construeixen xarxes dirigides representant la transferència de pol•len des de les espècies donants a les receptores i a cada interacció de la xarxa s’hi associa un signe per representar l’efecte. Aquest signe s’obté de la relació entre el pol•len conespecífic i heteroespecífic depositat sobre els estigmes. En totes les comunitats estudiades, les interaccions positives i neutres són predominants, particularment en la comunitat de major altitud. Aquesta troballa suggereix que la facilitació entre plantes d’una comunitat pot augmentar quan les condicions pel servei de pol•linització es tornen menys favorables.

[spa] Las redes complejas sirven a los ecólogos para estudiar las interacciones de polinización a nivel comunitario. Actualmente, para incrementar su utilidad práctica, es necesario construir redes que sean representaciones lo más realistas posibles del proceso de polinización. Por este motivo, esta tesis se centra en incorporar a las redes la variación interindividual y información sobre la magnitud y el signo (positivo, neutro o negativo) de los efectos de las interacciones sobre la reproducción de las plantas.

Las especies constan de poblaciones de individuos con fenotipos, genotipos y comportamientos distintos, que por tanto pueden diferir en sus interacciones. Esta variación intraespecífica es relevante para muchos procesos ecológicos y evolutivos, pero no se ha considerado en la mayoría de estudios de redes planta-polinizador. En los capítulos 1 y 2 se estudian las cargas polínicas de ejemplares de insectos polinizadores en dos comunidades de montaña en Mallorca y se construyen redes donde los nodos de los polinizadores representan individuos en lugar de especies. Esto permite incorporar la variación interindividual y aportar una nueva perspectiva sobre la estructura de las redes y los mecanismos que determinan las interacciones. Las redes de transporte de polen a nivel de individuo tienen una densidad de interacciones, conectancia, anidamiento y diversidad de interacciones más baja que las mismas redes a nivel de especies, pero una modularidad mayor. Estas diferencias ocurren porque las especies de polinizadores generalistas están formadas por individuos especialistas y heterogéneos en la utilización de recursos. El grado de especialización individual está asociado a la intensidad de competencia inter- e intraespecífica.

Para que las redes planta-polinizador sean más representativas de las implicaciones funcionales deben incluir medidas de los efectos de las interacciones sobre las especies o de la magnitud real en que las especies dependen de estas interacciones. La frecuencia de interacción se considera una estimación válida del efecto del polinizador sobre el éxito reproductivo de la planta, aunque no aporta información sobre su signo. Por ejemplo, en plantas con mecanismos de producción de semillas independientes de los insectos (e.g. autogamia, anemogamia), las interacciones pueden tener efectos neutros sobre la reproducción. En el capítulo 3, para diferentes plantas de dos comunidades de estudio (costa y montaña) se cuantifica el grado de dependencia de polinizadores comparando experimentalmente la producción de semillas con y sin insectos. El objetivo es determinar si las especies más dependientes de polinizadores son también las más conectadas en las redes, con mayor centralidad, número y diversidad de interacciones. Sólo en una de las comunidades de estudio se encuentra esta relación, sugiriendo que es variable en función del contexto comunitario.

Por otro lado, hay interacciones que pueden causar efectos más negativos que positivos sobre el éxito reproductivo de las plantas. Esto puede pasar cuando los polinizadores depositan polen conespecífico y heterospecífico en los estigmas. La transferencia interespecífica de polen es relativamente común, porque a menudo las especies de floración simultánea comparten polinizadores, y puede tener efectos perjudiciales para las plantas (e.g. pérdida de polen, obstrucción de estigmas). En el capítulo 4, se estudian las transferencias de polen interespecíficas en tres comunidades andinas a lo largo de un gradiente altitudinal. Se construyen redes dirigidas que representan la transferencia de polen desde las especies donantes a las receptoras y a cada interacción se le asocia un signo mostrando el efecto. Este signo se obtiene de la relación entre el polen conespecífico y heteroespecífico depositado sobre los estigmas. En todas las comunidades estudiadas, predominan las interacciones positivas y neutras, particularmente en la comunidad de mayor altitud. Esto sugiere que la facilitación en una comunidad puede aumentar cuando las condiciones para la polinización se vuelven menos favorables.

[eng] Ecologists use network analysis to study pollination interactions at a community-wide level. The construction of plant-pollinator networks which are realistic representations of the pollination process is fundamental to increase their usefulness and ecological meaning. For that reason, this thesis focuses on incorporating to such networks individual variation and information about the magnitude and sign (positive, neutral or negative) of interaction effects on plant reproduction.

Species consist of populations of phenotypically, genetically and behaviourally diverse individuals which thus differ in their interactions and foraging decisions. Despite its relevance for many ecological and evolutionary processes, intraspecific variation has been overlooked in most plant-pollinator network studies. In chapters 1 and 2, pollen loads of insect pollinator individuals are studied in two mountain communities of Mallorca, and networks where pollinator nodes depict individuals instead of species are built. Such approach (network downscaling) permits to account for the variation within species and provides new insights on network interaction patterns and their causal mechanisms. Pollen-transport networks at the individual level had lower linkage density, connectance, nestedness and interaction diversity, than the same networks at the species level, but higher modularity. These differences occur because generalist pollinator species are composed of heterogeneous specialist individuals in the use of resources. The degree of individual specialization is associated with inter- and intraspecific competition.

Plant-pollinator networks which represent more accurately functional implications should include measures of interaction effects on species or estimates of the actual degree to which species depend on such interactions. In general, interaction frequency is considered a good surrogate of the magnitude of interaction effects, although it does not give any information about the effect sign. For instance, in plant species with mechanisms for producing seeds independently of pollinators (e.g. autogamy, anemogamy), interactions may have a neutral reproductive effect. In chapter 3, the degree of reproductive dependence on pollinators is quantified for several plant species in two study communities (coast and mountain), comparing seed set with and without insects. The objective is to determine whether plant species which depend more on pollinators are also more connected in flower-visitation networks, i.e. have high centrality, number and diversity of interactions. Such relationship is only found in one of the two study communities, which suggests that it is community-context dependent.

On the other hand, there are interactions which may cause more negative than positive effects on plant reproductive success. This may happen when flower-visitors deposit both conspecific and heterospecific pollen on stigmas. Such interspecific pollen transfer is common because co-flowering plants often share pollinators, and can have detrimental effects on plant fitness (e.g. pollen loss and stigma clogging). In chapter 4, interspecific pollen transfers are studied in three high-Andean communities along a mountain altitudinal gradient. Directed networks depicting pollen transfers from donor to receptor species are constructed, and a sign is associated to each network link to represent the effect. This sign is obtained from the study of the relationship between conspecific and heterospecific pollen deposited on stigmas. In all study communities, facilitative and neutral pollinator-mediated interactions among plants prevail over competition, particularly in the highest elevation community. This finding suggests that pollination facilitation in communities can increase under less favourable conditions for the pollination service, supporting previous predictions of higher incidence of facilitative interactions in stressful environments.