Delving into the plant-animal double mutualisms and the importance of opportunistic vertebrates as pollinators in island ecosystems

Abstract

[cat] El mutualisme doble (DM) és un fenomen recentment observat i considerat en ecologia, en el qual una mateixa espècie animal pol·linitza i dispersa una mateixa espècie de planta. Molts pocs DMs han estat encara descrits, i poc es sap sobre la seva presència i sobre les espècies implicades. Les espècies animals generalistes i oportunistes, les quals tenen una amplia dieta i a vegades actuen com eficients pol·linitzadors i dispersors de llavors, podrien ser particularment bons candidats per a establir interaccions dobles, ja que ells, amb més probabilitat, poden consumir nèctar, pol·len i fruits d’una mateixa planta. No obstant, encara existeix poca informació sobre la seva efectivitat comparada a la d’especialistes. Aquesta tesi pretén contribuir a millorar el coneixement del recent fenomen de mutualisme doble, fixant una especial atenció en la importància dels nectarívors oportunistes. Específicament, la tesi té tres principals preguntes: On són més freqüents els mutualismes dobles i quins són els taxons principalment implicats (capítol 1)? Hem dut a terme una revisió sistemàtica de dades publicades i no publicades per a proveir informació geogràfica, taxonòmica i ecològica base per a la futura investigació en DMs. La majoria dels DMs es donen en ecosistemes tropicals i insulars, implicant principalment vertebrats consumidors oportunistes de nèctar i plantes generalistes. A més, prop del 30 % de les espècies implicades en DMs estan amenaçades. L’elevada prevalença de DMs en illes i la seva vulnerabilitat suggereixen que molts DMs estan també amenaçats amb conseqüències encara desconegudes per al manteniment de la composició de la comunitat i el funcionament de l’ecosistema. Com d’important poden ser els animals oportunistes com a mutualistes dobles (capítols 2 - 3)? Hem analitzat el rol d’una sargantana nectarívora oportunista (Podarcis lilfordi) que visita les flors i consumeix els fruits de les plantes Ephedra fragilis i Cneorum tricoccon. Donat que individus conespecífics poden tenir diferents rols potencials en la pol·linització i la dispersió i, per tant, diferent conseqüències per a l’èxit de la planta, tant al treball observacional com als anàlisis es va integrar la variació intraespecífica. Els nostres resultats mostren que P. lilfordi va actuar com un mutualista doble efectiu, no obstant, les sargantanes varen estar diferentment implicades en la pol·linització i dispersió de llavors. En E. fragilis les sargantanes adultes foren les més implicades; però en C. tricoccon les femelles i els juvenils van ser els principals consumidors de nèctar, i conseqüentment pol·linitzadors, mentre que els mascles foren els principals consumidors de fruits i dispersors de llavors. Els resultats recolzen la hipòtesi de que les diferències intraespecífiques en espècies mutualistes constitueixen diferències importants que poden resultar en diferents rols mutualistes. Així doncs, els estudis realitzats a nivell d’espècie poden emmascarar la funció real dels grups i/o individus intraespecífics en les interaccions mutualistes. Com de important poden ser els vertebrats nectarívors oportunistes en comparació als especialistes i als insectes (capítol 4)? Hem mesurat i comparat l’efectivitat de pol·linització (PE) de vertebrats i insectes pol·linitzadors de tres espècies de plantes a l’arxipèlag de Seychelles (Thespesia populnea, Polyscias crassa i Syzygium wrightii), mesurant els components quantitatius i qualitatius. El nostre estudi indica que algunes espècies de plantes de Seychelles depenen de insectes i pol·linitzadors vertebrats ABSTRACT 24 especialistes, però també de vertebrats consumidors oportunistes de nèctar. Les dades de T. populnea i S. wrigthii recolzaren la hipòtesi de que els nectarívors especialistes tenen una PE més alta que les espècies nectarívores oportunistes; no obstant, al contrari, a P. crassa, els geckos generalistes van ser pol·linitzadors més efectius que els animals especialistes. A més, mostram que la PE d’una espècie de pol·linitzador particular varia en funció de l’espècie de planta, independentment del seu comportament alimentari. Els resultats també destacaren la vulnerabilitat de les interaccions de pol·linització davant espècies invasores, doncs la PE dels pol·linitzadors vertebrats es va veure compromesa per la presència de la formiga boja groga, Anoplolepis gracilipes, la qual va reduir les seves taxes de visites a les flors. Aquesta tesi contribueix amb una àmplia imatge dels DMs de tot el món, i amb alguns exemples analitzats. També destaca que mesurar l’efectivitat de les interaccions i els seus components és important i necessita ser integrat en els estudis de mutualismes, així com també enfocar aquests estudis a un nivell intraespecífic, ja que sinó s’emmascara la funció real de cada grup intraespecífic. Esperam que aquesta tesi sigui el començament d’un canvi en la percepció i estudi dels mutualismes i, en general, de les interaccions ecològiques.

[spa] El mutualismo doble (DM) es un fenómeno recientemente observado y considerado en ecología, en el cual una misma especie animal poliniza y dispersa una misma especie de planta. Hasta el momento se han documentado muy pocos DMs, y poco se sabe sobre su presencia y sobre las especies implicadas. Las especies animales generalistas y oportunistas, las cuales tienen una amplia dieta y a veces actúan como eficientes polinizadores y dispersores de semillas, podrían ser particularmente buenos candidatos para establecer interacciones dobles, ya que ellos, con mayor probabilidad, pueden consumir néctar, polen y frutos de una misma planta. Sin embargo, todavía existe poca información sobre su efectividad comparada a la de especialistas. Esta tesis pretende contribuir a mejorar el conocimiento del reciente fenómeno de mutualismo doble, fijando una especial atención en la importancia de los nectarívoros oportunistas. Específicamente, la tesis tiene tres principales preguntas: ¿Dónde son más frecuentes los mutualismos dobles y cuáles son los taxones principalmente implicados (capítulo 1)? Hemos llevado a cabo una revisión sistemática de datos publicados y no publicados para proveer información geográfica, taxonómica y ecológica base para la futura investigación en DMs. La mayoría de los DMs se dan en ecosistemas tropicales e insulares, implicando principalmente vertebrados consumidores oportunistas de néctar y plantas generalistas. Además, cerca del 30 % de las especies implicadas en DMs están amenazadas con consecuencias todavía desconocidas para el mantenimiento de la composición de la comunidad y el funcionamiento del ecosistema. ¿Cómo de importante pueden ser los animales oportunistas como mutualistas dobles (capítulos 2 - 3)? Hemos analizado el rol de una lagartija nectarívora oportunista (Podarcis lilfordi) que visita las flores y consume los frutos de las plantas Ephedra fragilis y Cneorum tricoccon. Dado que individuos conespecíficos pueden tener diferentes roles potenciales en la polinización y dispersión y, por tanto, diferentes consecuencias para el éxito de la planta, tanto en el trabajo observacional como en los análisis se integró la variación intraespecífica. Nuestros resultados muestran que P. lilfordi actuó como un mutualista doble efectivo, sin embrago, las lagartijas estuvieron diferentemente implicadas en la polinización y dispersión de semillas. En E. fragilis, las lagartijas adultas fueron las más implicadas; pero en C. tricoccon las hembras y los juveniles fueron los principales consumidores de néctar, y consecuentemente polinizadores, mientras que los machos fueron los principales consumidores de frutos y dispersores de semillas. Los resultados apoyan la hipótesis de que las diferencias intraespecíficas en especies mutualistas constituyen diferencias importantes que pueden resultar en diferentes roles mutualistas. Así pues, los estudios realizados a nivel de especie pueden enmascarar la función real de los grupos y/o individuos intraespecíficos en las interacciones mutualistas. ¿Cómo de importante pueden ser los vertebrados nectarívoros oportunistas en relación a los especialistas y a los insectos (capítulo 4)? Hemos medido y comparado la efectividad de polinización (PE) de vertebrados e insectos polinizadores de tres especies de plantas en el archipiélago de Seychelles (Thespesia populnea, Polyscias crassa y Syzygium wrightii), midiendo los componentes cuantitativos y cualitativos. Nuestro estudio indica que algunas especies de plantas de Seychelles depende de insectos y polinizadores vertebrados especialistas, pero también de vertebrados consumidores ABSTRACT 26 oportunistas de néctar. Los datos en T. populnea y S. wrigthii apoyaron la hipótesis de que los nectarívoros especialistas tienen una PE más alta que las especies nectarívoras oportunistas; pero, por el contrario, en P. crassa los geckos generalistas fueron polinizadores más efectivos que los animales especialistas. Además, mostramos que la PE de una especie de polinizador particular varía dependiendo de la especie de planta, independientemente de su comportamiento alimenticio. Los resultados también destacaron la vulnerabilidad de las interacciones de polinización frente a especies invasoras, pues la PE de los polinizadores vertebrados se vio comprometida por la presencia de la hormiga loca invasora, Anoplolepis gracilipes, la cual redujo sus tasas de visitas a las flores. Esta tesis contribuye con una amplia imagen de los DMs de todo el mundo, y con algunos ejemplos analizados. También destaca que cuantificar la efectividad de las interacciones y de sus componentes es importante y necesita ser integrado en los estudios de mutualismos, así como también enfocar estos estudios a un nivel intraespecífico, ya que de otra manera se enmascara la función real de cada grupo intraespecífico. Esperamos que esta tesis sea el comienzo de un cambio en la percepción y el estudio de mutualismos y, en general, de las interacciones ecológicas.

[eng] Double mutualism (DM) is a recently observed and considered phenomenon in ecology, in which a same animal species pollinates and disperses a same plant species. Very few DMs have still been reported, and little is known about their occurrence and species involved. Generalist and opportunist animal species, which have broad diet niches and sometimes act as efficient pollinators and seed dispersers, might be particularly good candidates to stablish double interactions, as they more likely may consume nectar, pollen and fruits of a same plant. Still little information exists, however, about their effectiveness compared to specialised species. This thesis aims to improve knowledge on the novel phenomenon of double mutualism, paying special attention on the importance of opportunistic nectarivores. Specifically, the thesis has three main research questions: Where DMs are more frequent and which are the taxa mainly involved in them (chapter 1)? We conducted a systematic review of published and unpublished data to provide geographical, taxonomical and ecological baseline information for future research on DMs. Most DMs occur in tropical and island ecosystems, involving mainly opportunistic vertebrate nectar consumers and generalist plants. Moreover, nearly 30 % of the species involved in DMs are threatened. High prevalence of DMs on islands and their vulnerability suggest that many DMs are also threatened with still unknown consequences for the maintenance of community composition and ecosystem functioning. How important opportunistic animals can be as double mutualists (chapters 2 - 3)? We analysed the role of a nectar-opportunist lizard (Podarcis lilfordi) who visits the flowers and consumes the fruits of the plants Ephedra fragilis and Cneorum tricoccon. Given that conspecific individuals may have different potential roles in pollination and seed dispersal, and, thus may have different consequences for plant success, intraspecific variation was integrated in the observational work and analyses. Our results show that P. lilfordi acted as an effective double mutualist, however, lizards were differently involved in both pollination and seed dispersal. On E. fragilis, adult lizards were the most involved; but, on C. tricoccon female and juveniles were the main nectar consumers, and consequently pollinators, while males were the main fruit consumers and seed dispersers. Our results support the hypothesis that intraspecific differences in mutualistic species constitute important differences which may result in different mutualistic roles. Thus, studies performed at the species level might mask the real function of intraspecific groups and/or individuals on mutualistic interactions. How important nectarivore opportunist vertebrates can be relative to specialists and insects (chapter 4)? We measured and compared pollination effectiveness (PE) of vertebrate and insect pollinators of three plant species in the Seychelles archipelago (Thespesia populnea, Polyscias crassa and Syzygium wrightii), measuring quantity and quality components. Our study indicates that some Seychelles plant species depend on insects and specialised vertebrate pollinators, but also on opportunistic vertebrate nectar-feeders. The data on T. populnea and S. wrightii supported the hypothesis that specialist nectar feeders have higher PE than opportunistic nectar-feeding species; by contrast, the generalist geckos were more effective pollinators than specialist animals on P. crassa. Furthermore, we showed that PE of a particular pollinator species varies depending on the plant species, regardless of its feeding behaviour. Results also highlight the vulnerability of pollination interactions to invasive alien species, as the ABSTRACT 28 PE of vertebrate pollinators was compromised by the presence of the invasive yellow crazy ant, Anoplolepis gracilipes, which primarily reduced their flower visitation rates. This thesis contributes with a wide picture of DMs around the World, and with some analysed examples. It also underlines that measuring effectiveness of interactions and their components is important and need to be integrated in mutualistic studies, as well as focus such studies at intraspecific level, otherwise the real function of each intraspecific group is masked. We hope that this thesis is the beginning of a change in the way of perceiving and studying mutualisms and, in general, ecological interactions.