Plant invasions: a multi-disciplinary comparison between coexisting native and non-native plant pairs

Abstract

[eng] Plant invasions are considered one of the most devastating ecological problems of the 21st century. The current world trends, in particular those related to international trades and human movements, are expected to increase dramatically the extent and frequency of the introduction of non-native species. Although a high number of studies have been dedicated to analyzing how invasions by non-native plants occur, it is still not well understood why some non-native plant species become successfully established outside their native ranges while others do not. In this context, the overarching goal of this Ph.D. thesis was to understand the different mechanisms that underlie under such successful establishment, using a multi-disciplinary approach: ecology, phytochemistry, and leaf physiology. We first evaluated differences between native and non-native species as two different groups of plants, and then we used multiple-species pair experiments (each pair formed by a native and a non-native coexistent species) to search if the observed general patterns can be applied to every particular non-native species in comparison with its native coexisting species. We combined field observations and experiments under controlled conditions to highlight the ecological relevance of our results while allowing us to better investigate the cause-effect mechanisms. Direct observations revealed that the proportion of pollinators shared by native and non-native species fluctuated from 0 to 33%, and the pollinators most commonly shared in each plant pair were not the most generalized species. The non-native plants tended to acquire a largely different set of pollinators than their native counterparts, suggesting that non-native species caused little interference on the pollination success of the native species. Among the assessed floral traits, corolla length at opening and flower abundance showed to be important in determining the differences in flower visitation rate between natives and non-natives. Our results on the comparisons of morphological and chemical traits showed that only a few of them differed significantly between native and non-native species. On the other hand, the significance of such differences was inconsistent between different resource environments. Such findings indicate that the performance 2 Summary of non-native plants is ‘context-dependent’, and does not concur with the idea of non-natives species consistently outperforming native species in high-resource environments and that the latter surpasses non-natives in low-resource environments. Regarding the phytochemical approach, the impacts of allelochemicals and antioxidant defense mechanisms on non-native plants and their native counterparts were not conclusive. The leaf-physiological approach showed that the assessed non-native species on a Mediterranean island tended to have advantageous values in their leaf physiological traits, such as possessing lower leaf construction cost as compared to the co-occurring native ones. Non-native species also possess larger mesophyll conductance (gm) and lower mesophyll conductance limitation to photosynthesis (lm), two novel traits to be added to the ‘leaf physiological trait invasive syndrome’. When it comes to the leaf economics spectrum, our findings suggest that native and non-native species are placed on the opposite sides of the leaf economics spectrum, with the non-native species positioned on the fast return end. Most of our findings support the general trend that the successful establishment of non-native species in new geographical zones could be influenced by one or multiple mechanisms. Yet, they also illustrate that this cannot be generalized for every particular non-native plant when comparing it with its native coexisting plant species. This fact highlights the importance of evaluating other mechanisms or approaches (e.g., evolutionary ecology, genetics) at multiple stages of the invasion process, and across a larger number of species, to assess whether there is a general pattern contributing to the invasion success of non-native species.

[spa] Las plantas invasoras son consideradas uno de los problemas ecológicos más devastadores del siglo XXI. De acuerdo con las proyecciones globales actuales, en particular las relacionadas con el comercio internacional y la movilidad de seres humanos, se proyecta que el alcance y la frecuencia de la introducción de especies no autóctonas aumentará drásticamente. Aunque se han dedicado una gran cantidad de estudios a analizar cómo se producen las invasiones de plantas no nativas, aún existe un gran desconocimiento sobre por qué algunas especies de plantas pueden establecerse con éxito fuera de sus áreas de distribución nativas mientras que otras no. En este contexto, el objetivo general de esta tesis doctoral fue comprender los diferentes mecanismos que subyacen a este establecimiento exitoso, utilizando para ello una aproximación multidisciplinar que combina tres enfoques: ecología, fitoquímica y fisiología foliar. En primer lugar, evaluamos las diferencias entre las especies nativas y no nativas como dos grupos diferenciados, y después realizamos experimentos de pares de especies (cada par formado por una especie nativa y una no nativa coexistente) para buscar si los patrones generales observados se pueden aplicar a cada especie no nativa en particular en comparación con las especies nativas coexistentes. Esta tesis, además, combina observaciones de campo y experimentos en condiciones controladas, lo que permite obtener resultados relevantes a nivel ecológico y, al mismo tiempo, investigar mejor los mecanismos de causa y efecto. Observaciones directas en campo mostraron que la proporción de polinizadores compartidos por especies nativas y no nativas fue de 0-33%, y que los polinizadores más comúnmente compartidos entre las especies nativas y no nativas coexistentes no fueron los polinizadores más generalistas. Nuestros resultados demuestran que las especies no nativas tienden a adquirir un conjunto de polinizadores muy distinto al de las plantas nativas con las que cohabitan, lo que sugiere que las especies no nativas interfieren poco en el éxito de polinización de las especies nativas. Al estudiar las diferencias entre las plantas nativas y no nativas en la tasa de visitas de polinizadores a las flores, encontramos que la longitud de la corola hasta la apertura y la abundancia de flores son rasgos florales determinantes. En los referido a los rasgos morfológicos y químicos, nuestros resultados mostraron que solo unos pocos de los rasgos analizados diferían significativamente entre especies nativas y no nativas. Además, la importancia de tales diferencias fue inconsistente al comparar ambientes que diferían en la disponibilidad de recursos. Tales hallazgos indican que el rendimiento de las plantas no nativas depende del contexto, y no concuerda con la idea de que las especies no nativas superan consistentemente a las especies nativas en ambientes con alta disponibilidad de recursos y que las nativas superan a las no nativas en ambientes con baja disponibilidad de recursos. Con respecto al enfoque fitoquímico, no se obtuvieron resultados concluyentes al comparar los impactos de los aleloquímicos y los mecanismos de defensa antioxidante de plantas nativas y no nativas coexistentes. El enfoque centrado en la fisiología foliar mostró que las especies no nativas evaluadas en las islas del Mediterráneo tienden a tener rasgos fisiológicos foliares beneficiosos, como un menor coste de construcción de hojas, en comparación con las especies nativas con las que cohabitan. Las especies no nativas también mostraron una mayor conductancia del mesófilo (gm) y una menor limitación de la conductancia del mesófilo para la fotosíntesis (lm), dos nuevos rasgos que esta tesis incorpora al "síndrome invasivo del rasgo fisiológico foliar". Con respecto al espectro de economía foliar, nuestros hallazgos sugieren que las especies nativas y no nativas se ubican en los lados opuestos del espectro de la economía foliar, con las especies no nativas ubicadas en el extremo de rápido retorno. Es necesario que estudios futuros evalúen si este es un patrón generalizable a otras especies. La mayoría de nuestros hallazgos respaldan la tendencia general de que el establecimiento exitoso de especies no nativas en nuevas zonas geográficas podría estar influenciado por uno o múltiples mecanismos. Sin embargo, también ilustran que esto no se puede generalizar para cada planta no nativa en particular cuando se compara con su especie nativa coexistente. Este hecho destaca la importancia de evaluar otros mecanismos o enfoques (p. ej., ecología evolutiva, genética) en múltiples etapas del proceso de invasión y en un mayor número de especies, para evaluar si existe un patrón general que contribuya al éxito de la invasión de especies no nativas.

[cat] Les plantes invasores són considerades un dels problemes ecològics més devastadors del segle XXI. D'acord amb les projeccions globals actuals, en particular les relacionades amb el comerç internacional i la mobilitat d'éssers humans, es preveu que l'abast i la freqüència de la introducció d'espècies no autòctones augmentarà dràsticament. Encara que s'han dedicat una gran quantitat d'estudis a analitzar com es produeixen les invasions de plantes no natives, encara existeix un gran desconeixement sobre per què algunes espècies de plantes poden establir-se amb èxit fora de les seves àrees de distribució natives mentre que d’altres no. En aquest context, l'objectiu general d'aquesta tesi doctoral va ser comprendre els diferents mecanismes que sustenten aquest establiment exitós, utilitzant per a això una aproximació multidisciplinària que combina tres enfocaments: ecologia, fitoquímica i fisiologia foliar. En primer lloc, avaluem les diferències entre les espècies natives i no natives com dos grups diferenciats, i després realitzem experiments de parells d'espècies (cada parell format per una espècie nativa i una no nativa coexistent) per a buscar si els patrons generals observats es poden aplicar a cada espècie no nativa en particular en comparació amb les espècies natives coexistents. Aquesta tesi, a més, combina observacions de camp i experiments en condicions controlades, la qual cosa permet obtenir resultats rellevants en l’àmbit ecològic i, al mateix temps, investigar millor els mecanismes de causa i efecte. Observacions directes al camp van mostrar que la proporció de pol·linitzadors compartits per espècies natives i no natives va ser de 0-33%, i que els pol·linitzadors més comunament compartits entre les espècies natives i no natives coexistents no van ser els pol·linitzadors més generalistes. Els nostres resultats demostren que les espècies no natives tendeixen a adquirir un conjunt de pol·linitzadors molt diferent del de les plantes natives amb les quals cohabiten, el que suggereix que les espècies no natives interfereixen poc en l'èxit de pol·linització de les espècies natives. En estudiar les diferències entre les plantes natives i no natives en la taxa de visites dels pol·linitzadors a les flors, trobem que la longitud de la corol·la fins a l'obertura i l'abundància de flors són trets florals determinants. En referència als trets morfològics i 6 Resum químics, els nostres resultats van mostrar que només uns pocs dels trets analitzats diferien significativament entre espècies natives i no natives. A més, la importància de tals diferències va ser inconsistent en comparar ambients que diferien en la disponibilitat de recursos. Tals resultats indiquen que el rendiment de les plantes no natives depèn del context, i no concorda amb la idea que les espècies no natives superen consistentment a les espècies natives en ambients amb alta disponibilitat de recursos i que les espècies natives superen a les no natives en ambients amb baixa disponibilitat de recursos. Respecte a l'enfocament fitoquímic, no es van obtenir resultats concloents en comparar els impactes de les substàncies al·loquímiques i els mecanismes de defensa antioxidant de plantes natives i no natives coexistents. L'enfocament centrat en la fisiologia foliar va mostrar que les espècies no natives avaluades a les illes del Mediterrani tendeixen a tenir trets fisiològics foliars beneficiosos, com un menor cost de construcció de fulles, en comparació amb les espècies natives amb les quals cohabiten. Les espècies no natives també van mostrar una major conductància del mesòfil (gm) i una menor limitació de la conductància del mesòfil per a la fotosíntesi (lm), dos nous trets que aquesta tesi incorpora a la "síndrome invasiva del tret fisiològic foliar". Respecte a l'espectre d'economia foliar, les nostres troballes suggereixen que les espècies natives i no natives se situen en els costats oposats de l'espectre de l'economia foliar, amb les espècies no natives situades en l'extrem de ràpid retorn. És necessari que estudis futurs avaluïn si aquest és un patró generalitzable a altres espècies. La majoria dels nostres resultats recolzen la tendència general que l'establiment exitós d'espècies no natives en noves zones geogràfiques podria estar influenciat per un o múltiples mecanismes. Tanmateix, també il·lustren que això no es pot generalitzar per a cada planta no nativa en particular quan es comparen amb la seva espècie de planta nativa coexistent. Aquest fet destaca la importància d'avaluar altres mecanismes o enfocaments (p. ex., ecologia evolutiva, genètica) en múltiples etapes del procés d'invasió i en un major nombre d'espècies, per a avaluar si existeix un patró general que contribueixi a l'èxit de la invasió d'espècies no natives.