Who eats who in the world of bluefin tuna thunnus thynnus

Abstract

[eng] Predator-prey interactions are important drivers of animal evolution and can shape their life history. Some species conduct large migrations to reproduce in areas with low density of predators where offspring have a greater chance to survive, but quantifying predator-prey interactions of marine migratory animals at meaningful population level is almost impossible using traditional observational methods. In this thesis my collaborators and I combine field observations with biological modeling to evaluate predator-prey interactions of two tuna fishes and a jellyfish. We then speculate how their interaction strength may shape their life history. As study species we use the Atlantic bluefin tuna Thunnnus thynnus, the Mediterranean albacore Thunnus alalunga, and the jellyfish Pelagia noctiluca. These species are relatively well studied, have ecological traits that turn them in good case studies, and are economically important. Our study focusses on the early life stages of all three species, as they overlap in space and time and represent the life stage where most individuals die, mainly preyed by other animals. We start evaluating the distribution of P. noctiluca ephyrae and metaephyrae (early life stages) and the environmental factors favoring their presence and abundance in a major tuna spawning ground in the Western Mediterranean. We then classify them in developmental stages based on their size and feeding structures and model their predatory potential on egg and larval bluefin tuna in relation to their distribution. Similarly, we model the predatory potential of larval bluefin tuna on albacore based on their relative size and distribution in the spawning ground. Our findings indicate that the abundance and distribution of early life stages of P. noctiluca are heavily influenced by temperature of the water column and primary productivity at the end of spring, which is greater in the northwest part of the study area, where surface water often depicts typical resident water, as opposed to the newly arrived Atlantic water streaming from the southwest. Those that have achieved the metaephyrae stage can prey on pre-flexion fish larvae (those that have not yet flexed the caudal tip of the notochord). Although metaephyrae are generally found in low abundances, occasionally high-density sites can remove most fish larvae before they reach the flexion stage (those that have started to flex the caudal tip of the notochord). However, bluefin tuna tend to spawn near or within the front of both water masses, where predators tend to be few. This suggests that by selecting spawning sites based on oceanographic signatures of the front, bluefin tuna could be preventing metaephyrae to unleash their full predatory potential. When looking at the predator-prey interaction between bluefin tuna and albacore, we see that post-flexion larvae (those that have finished flexing the caudal tip of the notochord) can rapidly deplete smaller albacore, particularly first feeding ones that are too small to escape predator encounters. The probability that piscivorous bluefin tuna encounter albacore depends largely on the spawning distribution and timing of each species, which is characteristic for each species. Nonetheless, increasing abundances of bluefin tuna has risen their overall piscivorous pressure on larval albacore since 2001, and this pattern correlates with opposite trends in the population stock biomass of each species. This thesis covers knowledge gaps in the understanding of ecology and population dynamics of P. noctiluca and pioneers our understanding of how the strength of predator-prey interactions in tuna early life stages can influence their reproductive strategy.

[spa] Las interacciones depredador-presa son motores de la evolución animal que pueden determinar su ciclo de vida. Algunas especies realizan grandes migraciones para reproducirse en áreas con pocos depredadores, donde la descendencia tiene mayores probabilidades de sobrevivir. Sin embargo, cuantificar las interacciones depredador-presa de los animales marinos a nivel de población es casi imposible utilizando métodos tradicionales de observación. En esta tesis, mis colaboradores y yo combinamos observaciones de campo con modelos biológicos para evaluar las interacciones depredador-presa de dos especies de atún y una de medusa. Basándonos en estos resultados, especulamos sobre cómo esta interacción puede moldear su ciclo de vida. Como especies de estudio usamos el atún rojo Atlántico Thunnnus thynnus, la albacora del Mediterráneo Thunnus alalunga y la medusa Pelagia noctiluca. Estas especies están relativamente bien estudiadas, tienen características ecológicas que las convierte en buenos ejemplos y son de interés económico. Nuestro estudio se centra en las primeras etapas de vida de las tres especies, ya que se superponen en el espacio y tiempo y representan la etapa donde mueren la mayoría de los individuos, principalmente como presa de otros animales. Comenzamos evaluando la distribución de éfiras y metaéfiras (estadios tempranos de vida) de P. noctiluca y los factores ambientales que favorecen su presencia y abundancia en una zona clave para el desove de atún rojo y albacora en el Mediterráneo Occidental. Luego los clasificamos en etapas de desarrollo según su tamaño y estructuras de alimentación y modelamos su potencial como depredador de huevos y larvas de atún en función de su distribución. De manera similar, modelamos el potencial depredador de las larvas de atún rojo sobre las de albacora en función de su distribución y tamaño relativo. Nuestros hallazgos indican que la abundancia y distribución de las etapas de vida tempranas de P. noctiluca están fuertemente influidas por la temperatura en la columna de agua y la productividad primaria al final de la primavera, que es mayor en la parte noroeste del área de estudio, donde el agua superficial suele ser residente (a diferencia del agua recién llegada desde el Atlántico). Concluimos que las medusas en estado de metaéfira o superior ya pueden alimentarse de larvas de peces en estado pre-flexion (aquellas que no han flexionado el extremo caudal de la notocorda). Por lo general las metaéfiras suelen ser escasas, pero ocasionalmente pueden ser suficientemente abundantes como para eliminar la mayoría de las larvas de peces antes de que estas alcancen la etapa de flexión (aquellas que han empezado a flexionar el extremo caudal de la notocorda). Sin embargo, el atún rojo tiende a desovar cerca o dentro del frente entre las masas de agua, donde los depredadores suelen ser más escasos. Esto sugiere que el atún rojo podría estar seleccionando sitios de desove basándose en señales oceanográficas del frente y así evitar que las metaéfiras ejerzan todo su potencial depredador sobre las larvas. Al observar la interacción depredador-presa entre el atún rojo y la albacora, vemos que las larvas post-flexión (aquellas que ya han terminado de flexionar el extremo caudal de la notocorda) pueden depredar rápidamente larvas de albacora, en particular las que son demasiado pequeñas como para escapar de los encuentros con los depredadores. La probabilidad de que larvas de atún rojo piscívoras se encuentre con la albacora depende en gran medida de la distribución de cada especie, así como de su momento de desove, el cual es característico para cada una. No obstante, la creciente abundancia de atún rojo ha incrementado su presión piscívora sobre las larvas de albacora desde 2001, y este patrón se correlaciona con tendencias opuestas en la biomasa de la población de cada especie. Esta tesis cubre nociones clave para entender mejor la ecología y la dinámica poblacional de P. noctiluca y contribuye mejorar nuestro conocimiento sobre cómo las interacciones tróficas en etapas tempranas del atún influyen en su estrategia reproductiva.

[cat] Les interaccions depredador-presa són motors importants de l'evolució animal que poden determinar el seu cicle de vida. Algunes espècies realitzen grans migracions per reproduir-se en àrees amb pocs depredadors, on la descendència té majors probabilitats de sobreviure. No obstant això, quantificar les interaccions depredador-presa dels animals marins a nivell de població és pràcticament impossible utilitzant mètodes tradicionals d'observació. En aquesta tesi, els meus col·laboradors i jo combinem observacions de camp amb models biològics per avaluar les interaccions depredador-presa de dues espècies de tonyina i una de grumer. Basant-nos en aquests resultats, especulem sobre com aquesta interacció pot moldejar el seu cicle de vida. Com a espècies d'estudi feim servir la tonyina vermella de s’Atlàntic Thunnnus thynnus, s’albacora Mediterrània Thunnus alalunga i es grumer Pelagia noctiluca. Aquestes especies estan relativament ben estudiades, tenen característiques ecològiques que els converteix en bons exemples i son d’interès econòmic. El nostre estudi se centra en les primeres etapes de vida de les tres espècies, ja que se superposen en espai i temps i representen l'etapa on mor la majoria d'individus, principalment com a presa d'altres animals. Comencem avaluant la distribució d’èfires i metaèfires (estadis primerencs de vida) de P. noctiluca i els factors ambientals que afavoreixen la seva presència i abundància en una zona clau per la posta de tonyina vermella i albacora a sa Mediterrània Occidental. Després els classifiquem en etapes de desenvolupament segons la seva grandària i estructures d'alimentació i modelem el seu potencial com a depredador d'ous i larves de tonyina en funció de la seva distribució. De manera similar, modelem el potencial depredador de les larves de tonyina vermella sobre les d’albacora en funció de la seva distribució i grandària relativa. Els nostres descobriments indiquen que l'abundància i distribució de les etapes de vida primerenques de P. noctiluca estan fortament influïdes per la temperatura a la columna d'aigua i la productivitat primària finals de primavera, que és més gran a la part nord-oest de l'àrea d'estudi, on l'aigua superficial sol ser resident (a diferència de l'aigua recent arribada des de l'Atlàntic). Concloem que els grumer en estat de metaèfira o superior ja poden alimentar-se de larves de peixos en estat pre-flexió (aquelles que no han flexionat l’extrem caudal de la notocorda). En general les metaèfires solen ser escasses, però ocasionalment poden ser prou abundants com per eliminar la majoria de larves de peixos abans de que aquestes arribin a l'etapa de flexió (aquelles que han començat a flexionar l’extrem caudal de la notocorda). No obstant això, la tonyina vermella tendeix a posar ous a prop o dins des front de les dues masses d'aigua, on els depredadors solen ser més escassos. Això suggereix que la tonyina vermella podria estar seleccionant llocs de posta basant-se en senyals oceanogràfiques del front i així evitar que les metaèfires exerceixin tot el seu potencial depredador sobre les larves. Al observar la interacció depredador-presa entre la tonyina vermella i l’albacora, veim que les larves post-flexió (aquelles que han flexionat l’extrem caudal de la notocorda) poden depredar ràpidament larves d’albacora, en particular les que són massa petites com per escapar de les trobades amb els depredadors. La probabilitat que larves de tonyina vermella piscívores es trobin amb les d’albacora depèn en gran mesura de la distribució de cada espècie, així com des seu moment de posta, que és característic per cada un. No obstant això, la creixent abundància de tonyina vermella ha incrementat la seva pressió piscívora sobre les larves d’albacora des de 2001, i aquest patró se correlaciona amb tendències oposades en la biomassa de la població de cada espècie. Aquesta tesi cobreix nocions clau per entendre millor l'ecologia i la dinàmica poblacional de P. noctiluca i contribueix a millorar el nostre coneixement sobre com les interaccions tròfiques en etapes primàries de la tonyina influeixen en la seva estratègia reproductiva.