Impact of invasive snakes in the Balearic Island: an ecological and molecular approach

Abstract

[eng] Biological invasions have strongly increased during the last decades as a direct consequence of globalization and the associated emergence of market routes, faster transport and the intensification of travel and tourism worldwide. The invasion process includes four stages: transport, introduction, establishment and spread. The success of the invasion process is affected by social, biological, ecological and climatic factors, so it strongly varies in function of life history traits of the species, the introduction effort, the characteristics of the receiving area and, finally, the introduction pathway. Although the consequences derived from biological invasions are difficult to predict and evaluate, it is known that they cause ecological, evolutionary and socioeconomic impacts on the receiving ecosystems, which are especially deleterious on islands. In recent decades, three snake species have been introduced to the Balearic Islands through nursery trade from the Iberian Peninsula, their native range. The horseshoe whip snake Hemorrhois hippocrepis was reported for the first time in 2003 in Eivissa, the ladder snake Zamenis scalaris in 2006 in Formentera and the Montpellier snake Malpolon monspessulanus in 2006 in Mallorca. Currently, any species of the family Colubridae inhabiting Eivissa and Formentera is considered legally invasive according to the Spanish legislation. Extensive control and eradication campaigns using novel traps baited with live mice are carried out in these two islands since 2016 and continue nowadays. In contrast, exotic snake species inhabiting the island of Mallorca are not considered legally invasive by the Spanish law. In this case, low-scale control and eradication campaigns started in Mallorca in 2017 and are still currently working. The scope of this plan is significantly lower than the one conducted in the Pityusic Islands, as snake species remain non-categorized as invasive. The results of this dissertation suggest that the invasion process has successfully completed the four steps for H. hippocrepis and Z. scalaris, as both species are well established in Eivissa and Formentera, respectively, and they have spread from their entry points. A complex combination of factors such as multiple introductions, traits of the species as elevated reproductive potential or trophic plasticity and characteristics of the invaded area as climate matching would have contributed to the invasion process. Regarding the Montpellier snake, M. monspessulanus, although its complete spread across the island of Mallorca has not yet been reported, its establishment has been proven. However, generalist traits of the species such as a large native area of distribution, euriphagia and the ability to adapt to altered ecosystems suggest a highly probable successful spread throughout the island in a near future. Among the ecological and evolutionary impacts detected on insular fauna, behavioral and physiological antipredatory responses of the moorish gecko Tarentola mauritanica individuals exposed to the scent of H. hippocrepis have been detected, a fact that evidenced that the moorish gecko recognizes the chemical signals of the horseshoe whip snake after sixteen years of its first report at the island of Mallorca. Costs derived from prevention and management, economic losses from predation of domestic animals and irreversible scientific loss would be some of the socioeconomic effects of these biological introductions. The current legislation has proven to be ineffective in terms of prevention of transport and introduction of these exotic snakes, given that any biocontrol measure has never been applied in the Balearic Islands to avoid the introduction of exotic snakes. Besides, despite the early detection of these species, standardized control programs lasted more than a decade to be implemented after the first reports of the snakes. However, the strong capture pressure exerted during the long-term control and eradication plans applied since 2016 is believed to have caused a depletion of population densities, especially Z. scalaris in Formentera. With all this background, there is enough information to foresee the potential implications of snake naturalization and spread in insular ecosystems and to properly prevent and manage the introductions of these species in the Balearic Archipelago. For all these reasons, this dissertation suggests a combination of research actions, prevention and control programs and, finally, financial and administrative support of the local and national governments as further proposals not only to manage the current snake populations established at the Balearic Islands but also to prevent future potential introductions of both these and other species.

[spa] Las invasiones biológicas han aumentado considerablemente durante las últimas décadas como consecuencia directa de la globalización y la aparición asociada de rutas de mercado, el transporte rápido y la intensificación de los viajes y el turismo en todo el mundo. El proceso de invasión incluye cuatro etapas: transporte, introducción, establecimiento y propagación. El éxito del proceso de invasión está afectado por factores sociales, biológicos, ecológicos y climáticos, por lo que varía fuertemente en función de las características de la historia de vida de la especie, el esfuerzo de introducción, las características de la zona receptora y, finalmente, la vía de introducción. Si bien las consecuencias derivadas de las invasiones biológicas son difíciles de predecir y evaluar, se sabe que provocan impactos ecológicos, evolutivos y socioeconómicos en los ecosistemas receptores, los cuales son especialmente perjudiciales en las islas. En las últimas décadas se han introducido tres especies de serpientes en las Islas Baleares a través del comercio de viveros desde la Península Ibérica, su área de distribución nativa. La culebra de herradura Hemorrhois hippocrepis fue citada por primera vez en 2003 en Ibiza, la culebra de escalera Zamenis scalaris en 2006 en Formentera y la culebra bastarda Malpolon monspessulanus en 2006 en Mallorca. Actualmente, cualquier especie de la familia Colubridae que habita en Ibiza y Formentera es considerada legalmente invasora según la legislación española. Desde 2016, en estas dos islas se llevan a cabo amplias campañas de control y erradicación mediante novedosas trampas cebadas con ratones vivos, las cuales continúan en la actualidad. Por el contrario, las especies de serpientes exóticas que habitan en la isla de Mallorca no son consideradas legalmente invasoras por la legislación española. En este caso, campañas de control y erradicación a pequeña escala se iniciaron en Mallorca en 2017 y siguen funcionando en la actualidad. El alcance de este plan es significativamente menor que el llevado a cabo en las islas Pitiusas, ya que las especies de serpientes aún no han sido clasifican como invasoras. Los resultados de esta tesis sugieren que el proceso de invasión ha completado con éxito las cuatro etapas para H. hippocrepis y Z. scalaris, ya que ambas especies están bien establecidas en Ibiza y Formentera, respectivamente, y se han extendido desde sus puntos de entrada. Una combinación compleja de factores que comprende introducciones múltiples, rasgos de la especie, como un potencial reproductivo elevado o la plasticidad trófica, y características del área invadida, como la adaptación climática, habrían contribuido al proceso de invasión. En cuanto a la culebra bastarda, M. monspessulanus, aún no se ha descrito su completa expansión por la isla de Mallorca, aunque se ha comprobado su naturalización. Sin embargo, rasgos generalistas de la especie, como una extensa área nativa de distribución, la eurifagia y la capacidad de adaptación a ecosistemas alterados sugieren una muy probable expansión exitosa por toda la isla en un futuro. Entre los impactos ecológicos y evolutivos detectados sobre la fauna insular se han detectado respuestas antidepredatorias comportamentales y fisiológicas de individuos de la salamanquesa común Tarentola mauritanica expuestos al olor de H. hippocrepis, hecho que evidenció que la salamanquesa común reconoce las señales químicas de la culebra de herradura dieciséis años después de su primera observación en la isla de Mallorca. Los costes derivados de la prevención y gestión, las pérdidas económicas por depredación de animales domésticos y las pérdidas científicas irreversibles serían algunos de los efectos socioeconómicos de estas introducciones biológicas. La legislación actual se ha mostrado ineficaz en cuanto a la prevención del transporte e introducción de estas serpientes exóticas, dado que nunca se ha aplicado en las Islas Baleares ninguna medida de control biológico para evitar la introducción de serpientes exóticas. Además, a pesar de la detección temprana de estas especies, los programas de control estandarizados tardaron más de una década en implementarse después de las primeras observaciones de las serpientes. Sin embargo, se cree que la fuerte presión de captura ejercida durante los planes de control y erradicación a largo plazo aplicados desde 2016 ha provocado una disminución de las densidades de población, especialmente de Z. scalaris en Formentera. Con todos estos antecedentes, se dispone de información suficiente para prever las posibles implicaciones de la naturalización y propagación de serpientes en los ecosistemas insulares y para prevenir y gestionar adecuadamente las introducciones de estas especies en el Archipiélago Balear. Por todas estas razones, esta tesis doctoral sugiere una combinación de acciones de investigación, programas de prevención y control y, finalmente, el apoyo financiero y administrativo de los gobiernos locales y nacionales como propuestas adicionales no solo para gestionar las poblaciones de serpientes establecidas actualmente en las Islas Baleares sino también para prevenir futuras introducciones tanto de éstas como de otras especies.

[cat] Les invasions biològiques han augmentat considerablement durant les darreres dècades com a conseqüència directa de la globalització i l'aparició associada de rutes de mercat, el transport ràpid i la intensificació dels viatges i el turisme a tot el món. El procés d´invasió inclou quatre etapes: transport, introducció, establiment i propagació. L'èxit del procés d'invasió està afectat per factors socials, biològics, ecològics i climàtics, per això varia fortament en funció de les característiques de la història de vida de l'espècie, l'esforç d'introducció, les característiques de la zona receptora i, finalment, la via d’introducció. Si bé les conseqüències derivades de les invasions biològiques són difícils de predir i avaluar, se sap que provoquen impactes ecològics, evolutius i socioeconòmics als ecosistemes receptors, els quals són especialment perjudicials a les illes. A les darreres dècades s'han introduït tres espècies de serps a les Illes Balears a través del comerç de vivers des de la Península Ibèrica, la seva àrea de distribució nativa. La serp de ferradura Hemorrhois hippocrepis va ser citada per primera vegada el 2003 a Eivissa, la serp blanca Zamenis scalaris el 2006 a Formentera i la serp verda Malpolon monspessulanus el 2006 a Mallorca. Actualment, qualsevol espècie de la família Colubridae que habita a Eivissa i Formentera és considerada legalment invasora segons la legislació espanyola. Des del 2016, en aquestes dues illes es duen a terme àmplies campanyes de control i erradicació mitjançant noves trampes encebades amb ratolins vius, les quals continuen actualment. Per contra, les espècies de serps exòtiques que habiten a l'illa de Mallorca no són considerades legalment invasores per la legislació espanyola. En aquest cas, campanyes de control i erradicació a petita escala es van iniciar a Mallorca el 2017 i continuen funcionant actualment. L'abast d'aquest pla és significativament menor que el dut a terme a les illes Pitiüses, ja que les espècies de serps encara no han estat classifiquen com a invasores. Els resultats d’aquesta tesi suggereixen que el procés d’invasió ha completat amb èxit les quatre etapes per a H. hippocrepis i Z. scalaris, ja que ambdues espècies estan ben establertes a Eivissa i Formentera, respectivament, i s’han estès des dels seus punts d’entrada. Una combinació complexa de factors que comprèn introduccions múltiples, trets de l'espècie com un elevat potencial reproductiu o la plasticitat tròfica, i característiques de l'àrea envaïda, com l'adaptació climàtica, haurien contribuït al procés d’invasió. Pel que fa a la serp verda, M. monspessulanus, encara no se n’ha descrit l'expansió completa per l'illa de Mallorca, però se n'ha comprovat la naturalització. No obstant això, trets generalistes de l'espècie, com ara una extensa àrea nativa de distribució, l’eurifàgia i la capacitat adaptació a ecosistemes alterats suggereixen una molt probable expansió amb èxit per tota l'illa en un futur. Entre els impactes ecològics i evolutius detectats sobre la fauna insular, s’han detectat respostes antidepredatòries comportamentals i fisiològiques d'individus de dragó comú Tarentola mauritanica exposats a l'olor de H. hippocrepis, fet que va evidenciar que el dragó comú reconeix els senyals químics de la serp de ferradura setze anys després de la seva primera observació a l'illa de Mallorca. Els costos derivats de la prevenció i la gestió, les pèrdues econòmiques per depredació d'animals domèstics i les pèrdues científiques irreversibles serien alguns dels efectes socioeconòmics d'aquestes introduccions biològiques. La legislació actual s'ha mostrat ineficaç en termes de prevenció del transport i introducció d'aquestes serps exòtiques, atès que mai s'ha aplicat a Balears cap mesura de control biològic per evitar la introducció de serps exòtiques. A més, malgrat la detecció primerenca d'aquestes espècies, els programes de control estandarditzats van trigar més d'una dècada a implementarse després de les primeres observacions de les serps. Tot i això, es creu que la forta pressió de captura exercida durant els plans de control i erradicació a llarg termini aplicats des del 2016 ha provocat una disminució de les densitats de població, especialment de Z. scalaris a Formentera. Amb tots aquests antecedents, es disposa d'informació suficient per preveure les possibles implicacions de la naturalització i propagació de serps als ecosistemes insulars i per prevenir i gestionar adequadament les introduccions d'aquestes espècies a l'arxipèlag balear. Per totes aquestes raons, aquesta tesi doctoral suggereix una combinació d’accions de recerca, programes de prevenció i control i, finalment, el suport financer i administratiu dels governs locals i nacionals com a propostes addicionals no només per gestionar les poblacions de serps establertes actualment a les Illes Balears sinó també per prevenir futures introduccions potencials tant d’aquestes com d’altres espècies.