Genetic characterization, habitat modelling and automated detection of the yellow-legged hornet Vespa velutina (Hymenoptera: Vespidae): tools for the management of this invasive alien species in Europe

Abstract

[eng] Global change constitutes one of the main threats to the terrestrial biosphere and its biodiversity, with important implications for human society. Among the main drivers stand out invasive alien species: species introduced by humans either accidentally or intentionally in areas outside their native range, usually with high dispersal capacity and producing negative impacts on native biota. The introduction of exotic species has increased due to the increase in maritime traffic and globalization, where the geographical and ecological barriers that keep species in their native ranges are fading away. In fact, invasive alien species are the second cause of biodiversity loss globally, and the first one in insular ecosystems. The yellow-legged hornet Vespa velutina nigrithorax is the first invasive hornet accidentally introduced into Europe. It was first detected in southern France in 2004, from where it has spread to Spain, Portugal, Belgium, Germany, the Netherlands, Italy, Switzerland, the United Kingdom, and Ireland. It is a general predator of insects with a special impact on honeybees, thus representing a serious threat to wild biodiversity and beekeeping. Currently, this species is included in the Catálogo Español de Especies Exóticas Invasoras and catalogued by the European Union as an invasive alien species of Union concern. The objective of this PhD thesis is to investigate the invasion and expansion patterns of the yellow-legged hornet Vespa velutina nigrithorax Buysson 1905 in Europe, to propose and evaluate an eradication plan applied in Mallorca, as well as developing a new automated detection method as a basis for the generation of management tools. To achieve these goals, methodologies from different disciplines such as population genetics, ecological niche models and the automated classification of Hymenoptera species based on their flight characteristics have been implemented. This invasive species was first reported from Mallorca island in 2015 where its early detection and management made its eradication possible, becoming the first European territory to eradicate it. Later in 2021, a new nest was detected and removed on the island, and no more nests or adults have been detected to date. The individuals and nests genotyped on the island, as well as samples and data obtained from different European and Asian areas, allowed us to determine that there were two independent entries in Mallorca, from Italy and Catalonia in 2015 and 2021, respectively, and with signs of bottleneck and effect founder. The ecological niche models calibrated on the island of Mallorca obtained good evaluation parameters and indicated that there are suitable areas for this invasive species to expand and establish on the main Mediterranean islands. Moreover, we detected a central-peripheral pattern of the European V. velutina populations, with lower allelic richness as we move away from the introduction focus to low environmental suitability areas. Finally, we demonstrate that flight features can be used with a machine learning model to differentiate V. velutina from six other Hymenopteran species under laboratory conditions. The derived results are very useful to improve detection and study the spatiotemporal patterns of this species, propose biosecurity measures in ports to prevent its arrival in new areas, analyse suitable areas for its establishment and define management measures and eradication plans.

[cat] El canvi global constitueix una de les principals amenaces de la biosfera terrestre i la seva biodiversitat, amb importants implicacions per a la societat actual. Entre els principals impulsors destaquen les espècies exòtiques invasores: espècies introduïdes pels humans (accidentalment o intencionadament) en àrees fora de la seva distribució natural, normalment amb una alta capacitat de dispersió i produint impactes negatius sobre la biota nativa. La introducció d'espècies exòtiques s'ha vist incrementada a causa de l'augment del trànsit marítim i la globalització, on les barreres geogràfiques i ecològiques que mantenen les espècies als seus rangs nadius s’estan esvaint. De fet, les espècies exòtiques invasores suposen la segona causa de pèrdua de biodiversitat a nivell global i la primera en ecosistemes insulars. La vespa asiàtica Vespa velutina nigrithorax és la primera vespa invasora introduïda accidentalment a Europa. Es va detectar per primera vegada al sud de França el 2004, des d'on s'ha expandit a Espanya, Portugal, Bèlgica, Alemanya, els Països Baixos, Itàlia, Suïssa, el Regne Unit i Irlanda. És un depredador generalista d'insectes amb un impacte especial sobre les abelles de la mel, per la qual cosa representa una greu amenaça per a la biodiversitat silvestre i l'apicultura. Actualment, aquesta espècie està inclosa al Catálogo Español de Especies Exóticas Invasoras i catalogada per la Unió Europea com a espècie exòtica invasora de preocupació per a la Unió. L'objectiu d'aquesta tesi doctoral és investigar els patrons d'invasió i expansió de la vespa asiàtica Vespa velutina nigrithorax Buysson 1905 a Europa, proposar i avaluar un pla d'eradicació aplicat a Mallorca, així com desenvolupar un nou mètode de detecció automatitzat com a base per al desenvolupament d'eines per a la seva gestió. Per assolir aquests objectius s’han implementat metodologies de diferents disciplines com la genètica de poblacions, models de nínxol ecològic i la classificació automatitzada d'espècies d'himenòpters en funció de les característiques de vol. Es va detectar aquesta espècie a l'illa de Mallorca el 2015 on la seva detecció primerenca i gestió van fer possible la seva erradicació, convertint-se en el primer territori europeu en erradicar-la. Posteriorment el 2021, es va detectar i retirar un nou niu a l'illa, i fins ara no s'han detectat més nius ni adults. Els individus i nius genotipats a l'illa, així com de mostres i dades obtingudes de diferents zones d'Europa i Àsia, van permetre determinar que hi va haver dues entrades independents a Mallorca, des d'Itàlia i Catalunya el 2015 el 2021, respectivament, i amb signes de coll d'ampolla i efecte fundador. Els models de nínxol ecològic calibrats a l'illa de Mallorca van obtenir bons paràmetres d'avaluació i van indicar que hi ha àrees idònies perquè aquesta espècie invasora s’expandeixi i s’estableixi a les principals illes del Mediterrani. A més, vàrem detectar un patró central-perifèric a les poblacions europees de V. velutina, amb menor riquesa al·lèlica a mesura que ens allunyem del focus d'introducció cap a àrees de baixa idoneïtat ambiental. Finalment, demostrem que les característiques de vol es poden fer servir amb un model d'aprenentatge automatitzat per diferenciar V. velutina d’altres sis espècies d'himenòpters en condicions de laboratori. Els resultats obtinguts son de gran utilitat per millorar la detecció i estudiar els patrons espaitemporals d'aquesta espècie, proposar mesures de bioseguretat a ports per evitar la seva arribada a noves zones, analitzar àrees idònies per establir-les i definir mesures de gestió i plans d’erradicació.

[spa] El cambio global constituye una de las principales amenazas de la biosfera terrestre y su biodiversidad, con importantes implicaciones para la sociedad actual. Entre los principales impulsores destacan las especies exóticas invasoras: especies introducidas por los humanos (accidental o intencionadamente) en áreas fuera de su distribución natural, normalmente con una alta capacidad de dispersión y produciendo impactos negativos en la biota nativa. La introducción de especies exóticas se ha visto incrementada debido al aumento del tráfico marítimo y la globalización, donde las barreras geográficas y ecológicas que mantienen a las especies en sus áreas de distribución nativas se están desvaneciendo. De hecho, las especies exóticas invasoras suponen la segunda causa de pérdida de biodiversidad a nivel global, y la primera en ecosistemas insulares. El avispón asiático Vespa velutina nigrithorax es el primer avispón invasor introducido accidentalmente en Europa. Se detectó por primera vez en el sur de Francia en 2004, desde donde se ha expandido a España, Portugal, Bélgica, Alemania, Países Bajos, Italia, Suiza, Reino Unido e Irlanda. Es un depredador generalista de insectos que tiene un especial impacto sobre las abejas de la miel, por lo que representa una grave amenaza para la biodiversidad silvestre y la apicultura. Actualmente, esta especie está incluida en el Catálogo Español de Especies Exóticas Invasoras y catalogada por la Unión Europea como especie exótica invasora de preocupación para la Unión. El objetivo de esta tesis doctoral es investigar los patrones de invasión y expansión del avispón asiático Vespa velutina nigrithorax Buysson 1905 en Europa, proponer y evaluar un plan de erradicación aplicado en Mallorca, así como desarrollar un nuevo método de detección automatizado como base para el desarrollo de herramientas para su gestión. Para lograr estos objetivos se han implementado metodologías de diferentes disciplinas como la genética de poblaciones, modelos de nicho ecológico y la clasificación automatizada de especies de himenópteros en función de sus características de vuelo. Se detectó esta especie en la isla de Mallorca en 2015 donde su detección temprana y gestión hicieron posible su erradicación, convirtiéndose en el primer territorio europeo en erradicarla. Posteriormente en 2021, se detectó y retiró un nuevo nido en la isla, y hasta la fecha no se han detectado más nidos ni adultos. Los individuos y nidos genotipados en la isla, así como de muestras y datos obtenidos de diferentes zonas de Europa y Asia, permitieron determinar que hubo dos entradas independientes en Mallorca, de Italia y Cataluña en 2015 en 2021, respectivamente, y con signos de cuello de botella y efecto fundador. Los modelos de nicho ecológico calibrados en la isla de Mallorca obtuvieron buenos parámetros de evaluación e indicaron que existen áreas idóneas para que esta especie invasora se expanda y establezca en las principales islas del Mediterráneo. Además, detectamos un patrón central-periférico en las poblaciones europeas de V. velutina, con menor riqueza alélica a medida que nos alejamos del foco de introducción hacia áreas de baja idoneidad ambiental. Finalmente, demostramos que las características de vuelo se pueden usar con un modelo de aprendizaje automatizado para diferenciar V. velutina de otras seis especies de himenópteros en condiciones de laboratorio. Los resultados obtenidos son de gran utilidad para mejorar la detección y estudiar los patrones espaciotemporales de esta especie, proponer medidas de bioseguridad en puertos para evitar su llegada a nuevas zonas, analizar áreas idóneas para su establecimiento y definir medidas de gestión y planes de erradicación.