Epiphytic foraminifera as potential bioindicators in posidonia oceanica meadows in the balearic archipelago (western mediterranean)

Abstract

[cat] Els ecosistemes marins del Mediterrani han experimentat un augment significatiu d'activitats antropogèniques durant l'últim segle, el que ha portat a la contaminació ambiental a la zona litoral. La qualitat de l'aigua costanera s'ha degradat a causa de l'activitat humana, i la importància ecològica i fragilitat dels hàbitats de Posidonia oceanica han ressaltat la necessitat de bioindicadors efectius, com foraminífers epífits a causa de les seves ecologies ben estudiades. El propòsit d'aquesta tesi és desenvolupar tres objectius que explotin l'associació estable entre la pradera de P. oceanica i l'associació de foraminífers epifítics com a eina de monitorització ambiental. En primer lloc, avaluar els grups ecològics (morfo-tipus) que serveixen com a base per als índexs bioindicadors. En segon lloc, dur a terme una anàlisi comparativa de les condicions ambientals de diferents praderes de P. oceanica a les Illes Balears que estan sotmeses a diversos tipus de pressió antropogènica, utilitzant índexs de foraminífers, la proporció de formes aberrants i concentracions d'elements traça en les seves closques per avaluar l'impacte de l'exposició a la contaminació per metalls pesants. Finalment, revisar la literatura sobre associacions de foraminífers de praderes de P. oceanica i aplicar els nous índexs a aquest conjunt de dades històriques per detectar els efectes de l'impacte humà en els últims 60 anys (Capítol I). Les mostres analitzades es varen recollir en praderes de P. oceanica a les Illes Balears, amb l'excepció de praderes de múltiples espècies en entorns tropicals a Madagascar. La metodologia emprada va incloure anàlisi isotòpics de N i C per caracteritzar l'estructura tròfica de l'associació de foraminífers, descripció taxonòmica i la posterior aplicació d'índexs bioindicadors (FI', ILS, FSI, H’), detecció de patrons de creixement anormal i anàlisi geoquímic de les closques per identificar la presència de metalls pesants (Cu, Zn, Cd, Pb, Co, Ni, As, Sn). A més, es va realitzar una revisió bibliogràfica des de la dècada de 1960, basats en associacions de foraminífers descrites en praderes de P. oceanica de les Illes Balears (Mallorca, Cabrera i Menorca) (Capítol II). En àrees amb activitat antropogènica limitada es van trobar els índexs més alts. Aquesta observació va ser recolzada per un anàlisi de dades històriques, que va mostrar els valors més alts a la dècada dels 60, al començament del desenvolupament turístic, i en àrees amb una influència humana mínima. A més, els índexs FI' i ILS han estat augmentant i estabilitzant-se durant les últimes dues dècades. No obstant això, els resultats contrastants entre valors d'índexs alts i formes de foraminífers deformats amb canvis en la composició, no reflecteixen els mateixos impactes ambientals (Capítol III). Aquesta aparent contradicció podria explicar-se per diferències en les escales espacials. Els índexs FI' i ILS reflecteixen condicions sobre una àrea gran i suggereixen una millora en les condicions de P. oceanica, especialment després que es va aplicar la protecció legislativa. D'altra banda, els anàlisis morfològics i geoquímics de les mostres de foraminífers revelen impactes localitzats, però de llarga durada (Capítol IV). La classificació fiable dels grups ecològics va ser confirmada per l'anàlisi isotòpic de carboni i nitrogen, que van determinar la posició tròfica dels morfotips en la cadena alimentària. Els índexs FI' i ILS, que es basen en aquests morfotips, juntament amb altres indicadors com FAI i el contingut de metalls pesants en els foraminífers, van poder identificar diferents factors d'estrès. La simplicitat i facilitat d'aplicació d'aquests índexs els fan ideals per al seu ús amb una àmplia gamma de bases de dades, permetent una anàlisi potent de les tendències a llarg termini en la salut i la variabilitat ambiental de les praderes de P. oceanica (Capítol V).

[spa] Los ecosistemas marinos del Mediterráneo han experimentado un aumento significativo de actividades antropogénicas durante el último siglo, lo que ha llevado a la contaminación ambiental en la zona litoral. La calidad del agua costera se ha degradado debido a la actividad humana, y la importancia ecológica y fragilidad de los hábitats de Posidonia oceanica han resaltado la necesidad de bioindicadores efectivos, como foraminíferos epifitos debido a sus ecologías bien estudiadas. El propósito de esta tesis consiste en desarrollar tres objetivos (Capítulo I) que aprovechen la relación estable entre la pradera de P. oceanica y la asociación de foraminíferos epífitos como una herramienta para el monitoreo ambiental: 1) evaluar los grupos ecológicos (morfotipos) que forman la base para los índices bioindicadores; 2) analizar las condiciones ambientales de diversas praderas de P. oceanica en las Islas Baleares sometidas a diferentes tipos de presión antropogénica. Este análisis se realizará mediante el uso de índices de foraminíferos epífitos, la proporción de formas aberrantes y la concentración de elementos traza en sus conchas para evaluar el impacto de la exposición a la contaminación por metales pesados; 3) revisar la literatura sobre las asociaciones de foraminíferos de las praderas de P. oceanica y aplicar los índices basados en foraminíferos epífitos al conjunto de datos históricos para detectar los efectos del impacto humano en los últimos 60 años. Las muestras analizadas fueron recolectadas de praderas de P. oceanica en las Islas Baleares, con la excepción de praderas de múltiples especies en entornos tropicales en Madagascar. La metodología empleada incluyó análisis isotópicos de N y C para caracterizar la estructura trófica de la asociación de foraminíferos, descripción taxonómica y la posterior aplicación de índices bioindicadores (FI', ILS, FSI, H’), detección de patrones de crecimiento anormal y análisis geoquímico de las conchas para identificar la presencia de metales pesados (Cu, Zn, Cd, Pb, Co, Ni, As, Sn). Además, se realizó una revisión bibliográfica desde la década de 1960, basados en asociaciones de foraminíferos descritas en praderas de P. oceanica de las Islas Mallorca, Cabrera y Menorca (Capítulo II). En áreas con actividad antropogénica limitada se encontraron los índices más altos. Esta observación fue respaldada por un análisis de datos históricos, que mostró los valores más altos en la década de 1960, al comienzo del desarrollo turístico, y en áreas con una influencia humana mínima. Además, FI' y ILS han estado aumentando y estabilizándose durante las últimas dos décadas. Sin embargo, los resultados contrastantes entre valores de índices altos y formas de foraminíferos deformados con cambios en la composición, no reflejan los mismos impactos ambientales (Capítulo III). Esta aparente contradicción podría explicarse por diferencias en las escalas espaciales. Los índices FI' y ILS reflejan condiciones sobre una gran área y sugieren una mejora en las condiciones de P. oceanica, especialmente después de que se aplicó la protección legislativa. Por otro lado, los análisis morfológicos y geoquímicos de las muestras de foraminíferos revelan impactos localizados, pero de larga duración (Capítulo IV). La clasificación confiable de los grupos ecológicos fue confirmada por el análisis isotópico de carbono y nitrógeno, que determinaron la posición trófica de los morfotipos en la cadena alimentaria. Los índices FI' y ILS, que se basan en estos morfotipos, junto con otros indicadores como FAI y el contenido de metales pesados en los foraminiferos, pudieron identificar diferentes factores de estrés. La simplicidad y facilidad de aplicación de estos índices los hacen ideales para su uso con una amplia gama de bases de datos, permitiendo un análisis poderoso de las tendencias a largo plazo en la salud y la variabilidad ambiental de las praderas de P. oceanica (Capítulo V).

[eng] Marine ecosystems in the Mediterranean have experienced a significant increase in anthropogenic activities over the past century, leading to environmental pollution in the littoral zone. Coastal water quality has degraded due to human activity, and the ecological importance and fragility of Posidonia oceanica habitats have highlighted the need for effective bioindicators. Foraminifera assemblages have been found to be useful in monitoring coastal and shelf environments due to their well-studied ecologies and stress-tolerant species. The aim of this thesis is to develop three specific objectives that exploit the stable association between P. oceanica seagrass and the epiphytic foraminiferal assemblage as an environmental monitoring tool. Firstly, to evaluate the ecological groups (morphotypes) that serve as the basis for bioindicator indices. Secondly, to conduct a comparative analysis of the environmental conditions of different P. oceanica meadows in the Balearic Islands that are subject to various types of anthropogenic pressure, using foraminiferal indices, abnormal-growth form frequencies, and trace-elemental concentrations within their tests to evaluate the impact of heavy-metal pollution exposure. Finally, to review published and grey literature on foraminiferal assemblages from P. oceanica meadows in the Balearic Islands and apply the new bioindicator indices to this historical dataset to detect the effects of human impact over the past 60 years (Chapter I). The analysis was performed on samples collected from P. oceanica seagrass meadows in the Balearic Islands, with the exception of multispecific seagrass meadows from tropical settings in Madagascar. The methodology employed included isotopic analysis to characterize the trophic structure of the foraminiferal assemblage using N and C stable isotopes, taxonomic and ecological description of foraminiferal assemblages for subsequent application of bioindicator indices (FI’, ILS, FSI, H’), detection of abnormal growth patterns, and geochemical analysis of foraminiferal tests to identify the presence of heavy metals (Cu, Zn, Cd, Pb, Co, Ni, As, Sn). In addition, a thorough review of theses, reports, and repositories from the 1960s to 2020s was conducted, based on foraminiferal assemblages described in seagrass meadows from the Balearic Islands (Mallorca, Cabrera, and Menorca) to gather a significant amount of information (Chapter II). In regions with limited anthropogenic activity, such as the Cabrera Archipelago National Park, foraminiferal indices were found to be highest. This observation was supported by historical data analysis, which showed that the highest values were recorded in the 1960s, at the beginning of tourism development, and from areas with minimal human influence. Furthermore, it was evident that the FI' and ILS indices have been increasing and stabilizing over the last two decades. However, there were contrasting results between high index values and anomalous foraminiferal tests with changes in geochemical test composition, which do not reflect the same environmental impacts (Chapter III). This apparent contradiction could be explained by differences in spatial scales. The FI' and ILS reflect conditions over a large area and suggest an improvement in the marine environment and P. oceanica conditions, particularly after legislative protection was enforced. On the other hand, morphological and geochemical analyses of foraminiferal samples reveal localized but long-lasting impacts (Chapter IV). The reliable classification of ecological groups was confirmed by the analysis of stable isotopes of carbon and nitrogen, which determined the trophic position of morphotypes in the food web. Thus, the FI' and ILS indices, which are based on these morphotypes, along with other indicators such as FAI and heavy metal content in tests, were able to identify different stressors. The simplicity and ease of application of these indices make them ideal for use with a wide range of databases, allowing for powerful analysis of long-term trends in the health and environmental variability of P. oceanica meadows (Chapter V).