The role of global warming on the ecology of exotic macrophytes in the Mediterranean sea

Abstract

[eng] Ocean warming and the establishment of exotic species (also known as introduced or non-native species) are two evident imprints of global change, with both phenomena showing similar increases. The effect of ocean warming on ecosystems is unequivocal, changing species phenology and driving a global redistribution of species with economic and ecological consequences. Conversely, the effect of global warming on exotic species is still unclear, despite scientific evidence indicating that the increase in temperature could favour their expansion and impact. This is particularly important in the Mediterranean Sea, which is warming faster than the global ocean and it is a hotspot for exotic species, especially exotic macrophytes which rank also among the taxa with the greatest ecological impacts. Therefore, given this lack of knowledge and considering that exotic species and warming will increase further in the coming future, it is increasingly necessary to understand how exotic macrophytes are likely to respond to global warming over the coming century in the Mediterranean Sea and determine if they will maintain or shift ecosystem functioning in recipient sites. Through the compilation of a database of geographic records of exotic macrophytes in the Mediterranean Sea reported across more than two centuries and thermal conditions for each exotic species at the range of origin and at the invaded location we found evidence for exotic thermophilic macrophytes (from tropical and subtropical origins) expanding faster during the last decades in the Mediterranean Sea compared to those from a temperate origin (Chapter 1). Subsequently, we experimentally studied the effect of temperature on native and exotic populations of one of the tropical exotic macrophytes invading the Mediterranean (the seagrass Halophila stipulacea) and used the variability in the thermotolerance responses in modelling approaches to forecast the species response under future climate scenarios (RCP2.6, RCP8.5) across its native and exotic range by 2050 and 2100. In general, we found that H. stipulacea presents a broad thermal tolerance and a high capacity to cope with warm waters, but populations from the colder Mediterranean regime (exotic) were more tolerant to cold temperatures than populations from warmer areas (Red Sea), demonstrating that the species is able to adapt to new thermal condition within few decades (Chapter 2.1). The application of species distribution models highlighted the importance of accounting for variability in species thermal tolerance across different thermal regimes (native and exotic), as the model run with the thermal tolerance of the native population failed to predict the current distribution of the species in the Mediterranean Sea. Conversely, it was accurately predicted when the model considered the thermal tolerance of the exotic Mediterranean populations, which projected the expansion of H. stipulacea through the western Mediterranean by 2100 (RCP 8.5), increasing its distribution in the Mediterranean by 50% (Chapter 2.2). The effect of the expansion of exotic macrophytes like H. stipulacea on ecosystem functioning at the recipient location was assessed in Chapter 3 by comparing the magnitude of key functions (carbon sequestration, biodiversity) provided by neighboring exotic vs. native species. The analysis revealed mixed results, with H. stipulacea showing moderate capacities for sediment organic carbon burial (similar or higher than neighboring meadows of the native seagrass Cymodocea nodosa and Posidonia oceanica) but low capacities to maintain the macrofaunal diversity in P. oceanica and similar capacities as C. nodosa meadows. Finally, this thesis also demonstrates that some exotic macrophytes, like H. stipulacea, may become more relevant in the future due its capacity to cope with warm waters and to the warming associated decline of native species not so tolerant to warming. Hence, the research presented in this dissertation significantly contributes to the knowledge on the role of ocean warming on the expansion of exotic macrophytes in the Mediterranean Sea and their capacity to maintain ecosystem functioning.

[cat] L’escalfament global causat pel canvi climàtic i l'arribada d'espècies exòtiques (també conegudes com espècies introduïdes o no natives) són dos fenòmens habituals del canvi global, i els dos es troben en augment. L’efecte del canvi climàtic en els ecosistemes és evident, doncs ha produït canvis en la fenologia de nombroses espècies i una redistribució global d’espècies amb greus impactes ecològics i econòmics. En canvi, l'efecte del canvi climàtic en les espècies exòtiques encara no és tan clar, malgrat que evidències científiques indiquen que l'augment de la temperatura podria afavorir la seva expansió i impacte. Això és particularment important a la mar Mediterrània, la qual s'està escalfant més ràpidament que l'oceà global i és un punt calent per espècies exòtiques, especialment per macroalgues i fanerògames marines (macròfits exòtics), les quals representen un dels taxons que causen més impactes ecològics. Així doncs, tenint en compte la falta de coneixement i donat que les espècies exòtiques i l'escalfament seguiran augmentant en el futur, és necessari entendre com els macròfits exòtics respondran al canvi climàtic en el pròxim segle a la mar Mediterrània i analitzar si canviaran o mantindran el funcionament de l’ecosistema receptor. A partir d'una compilació d'observacions geogràfiques de macròfits exòtics a la mar Mediterrània en els darrers dos segles i informació sobre la temperatura a la qual esta exposada cada espècie en el seu rang d'origen i a la mar Mediterrània, varem detectar que els macròfits exòtics d'origen tropical i subtropical s'estan expandint més ràpidament que els d'origen temperat en les darreres dècades (Capítol 1). Seguidament, vàrem determinar experimentalment l'efecte de la temperatura en un d'aquests macròfits d'origen tropical (la fanerògama marina Halophila stipulacea) en poblacions natives i exòtiques. A més, vàrem utilitzar la variabilitat de la seva tolerància en models de distribució per predir la resposta de H. stipulacea a l’escalfament global sota dos escenaris climàtics (RCP2.6, RCP8.5) per l’any 2050 i 2100. En general, vàrem descobrir que H. stipulacea presenta una tolerància tèrmica amplia i té una gran capacitat per tolerar l’augment de temperatura de l’aigua. No obstant, les poblacions exòtiques exposades al règim tèrmic més fred del Mediterrani eren més tolerants a temperatures fredes que les poblacions de zones càlides (Mar Roig) en el seu rang natiu, demostrant que l'espècie és capaç d'adaptar-se a noves condicions climàtiques en dècades (Capítol 2.1). L'ús d'aquests models de distribució varen ressaltar la importància de tenir en compte la variabilitat en la tolerància tèrmica d'una espècie exopsada a diversos règims tèrmics (tant en poblacions exòtiques com natives) al llarg del seu rang biogeogràfic. A més, el model que es va fer amb la tolerància tèrmica de la població nativa no va ser capaç de predir la distribució actual de l'espècie a la mar Mediterrània. En canvi, la distribució actual de l'espècie es va poder predir amb exactitud quan el model va considerar la tolerància tèrmica de les poblacions exòtiques al Mediterrani, el qual va predir l'expansió de H. stipulacea pel Mediterrani occidental augmentant la seva distribució actual en un 50% l'any 2100 (RCP 8.5) (Capítol 2.2). L'efecte de l'expansió de macròfits exòtics com H. stipulacea en funcions clau per l'ecosistema varen ser mesurades en el Capítol 3, comparant les funcions de l’ecosistema (capacitat com embornal de carboni i biodiversitat) obtingudes per macròfits natius vs. exòtics. L'anàlisi va donar resultats mixtos, amb H. stipulacea mostrant capacitats moderades per segrestar carboni (similar o major que espècies natives) (Capítol 3.1) però capacitats baixes per mantenir la diversitat de la macrofauna, mostrant capacitats molt més baixes que P. oceanica i similars a les praderes de C. nodosa (Capítol 3.2). Finalment, aquesta tesi també mostra com els macròfits marins exòtics, com H. stipulacea, seran més importants en un futur a causa de la seva capacitat de tolerar temperatures altes i a causa de la regressió d'espècies natives no tan tolerants a l'escalfament. Així, aquesta investigació contribueix significativament en el coneixement del paper de l'escalfament dels oceans en l'expansió de macròfits exòtics a la mar Mediterrània i la seva capacitat de mantenir el funcionament de l'ecosistema.

[spa] El calentamiento global causado por el cambio climático y la llegada de especies exóticas (también conocidas como especies introducidas o no nativas) son dos fenómenos habituales del cambio global, y los dos se encuentran en aumento. El efecto del cambio climático en los ecosistemas es evidente, pues ha producido cambios en la fenología de numerosas especies y una redistribución global de especies con graves impactos ecológicos y económicos. En cambio, el efecto del cambio climático en las especies exóticas todavía no es tan claro, a pesar de que evidencias científicas indican que el aumento de la temperatura podría favorecer su expansión e impacto. Esto es particularmente importante en el mar Mediterráneo, el cual se está calentando más rápidamente que el océano global y es un punto caliente por especies exóticas, especialmente para macroalgas y fanerógamas marinas (macrófitos exóticos), las cuales representan uno de los taxones que causan más impactos ecológicos. Así pues, teniendo en cuenta la falta de conocimiento y dado que las especies exóticas y el calentamiento seguirán aumentando en el futuro, es necesario entender como estos macrófitos exóticos responderán al cambio climático en el próximo siglo en el mar Mediterráneo y analizar si serán capaces de mantener el funcionamiento del ecosistema receptor o si por lo contrario lo cambiarán A partir de una compilación de observaciones geográficas de macrófitos exóticos en el mar Mediterráneo en los últimos dos siglos e información sobre la temperatura a la cual esta expuesta cada especie en su rango de origen y en el Mediterráneo, detectamos que los macrófitos exóticos de origen tropical y subtropical se están expandiendo más rápidamente que los de origen templado en las últimas décadas en el mar Mediterráneo (Capítulo 1). Seguidamente, determinamos experimentalmente el efecto de la temperatura en uno de estos macrófitos de origen tropical (la fanerógama marina Halophila stipulacea) en poblaciones nativas y exóticas. Además, utilizamos la variabilidad en su tolerancia térmica en modelos de distribución para predecir la respuesta de H. stipulacea al calentamiento global bajo dos escenarios climáticos (RCP2.6, RCP8.5) por el año 2050 y 2100. En general, descubrimos que H. stipulacea presenta una tolerancia térmica amplia y que tiene una gran capacidad para tolerar el aumento de temperatura del agua. No obstante, las poblaciones exóticas expuestas al régimen térmico más frío del Mediterráneo eran más tolerantes a temperaturas frías que las poblaciones de zonas cálidas (Mar Roig) en su rango nativo, demostrando que la especie es capaz de adaptarse a nuevas condiciones climáticas en cuestión de décadas (Capítulo 2.1). El uso de estos modelos de distribución resaltó la importancia de tener en cuenta la variabilidad en la tolerancia térmica de una especie expuesta a diferentes regímenes térmicos (tanto en poblaciones exóticas como nativas) a lo largo de su rango biogeográfico con. Además, el modelo que se hizo con la tolerancia térmica de la población nativa no fue capaz de predecir la distribución actual de la especie en el mar Mediterráneo. En cambio, la distribución actual de la especie se pudo predecir con exactitud cuando el modelo consideró la tolerancia térmica de las poblaciones exóticas del Mediterráneo, el cual predijo la expansión de H. stipulacea por el Mediterráneo occidental aumentando su distribución actual en un 50% en 2100 (RCP 8.5) (Capítulo 2.2). El efecto de la expansión de macrófitos exóticos como H. stipulacea en las funciones claves del ecosistema receptor fueron analizadas en el Capítulo 3, a partir de la comparación de funciones del ecosistema (capacidad como embornal de carbono y biodiversidad) obtenidas por macrófitos nativos vs. exóticos. El análisis dio resultados mixtos, con H. stipulacea mostrando capacidades moderadas para secuestrar carbono (similar o mayor que especies nativas) (Capítulo 3.1) pero capacidades bajas para mantener la diversidad de la macrofauna, con una diversidad mucho más bajas que P. oceanica y similars a las praderas de C. nodosa (Capítulo 3.2). Finalmente, esta tesis también muestra como los macrófitos exóticos de origen tropical como H. stipulacea serán más importantes en un futuro, a causa de su capacidad de tolerar temperaturas altas y debido a la regresión de macrófitos nativos no tan tolerantes al calentamiento global. De este modo esta investigación contribuye significativamente en el conocimiento del papel del calentamiento en la expansión de macrófitos exóticos en el mar Mediterráneo y en su capacidad de mantener el funcionamiento del ecosistema.