Individual Circadian Behaviour Variation in Wild Fish: Global Assessment, Environmental-Related effects, and Socio-Ecological Consequences

Abstract

[cat] Els animals mostren diferències conductuals entre individus dins de la mateixa població, independentment d'altres trets biològics com l'edat, el sexe o la mida. La persistència d'aquestes diferències ha estat definida com a tipus conductuals. Comportaments relacionats amb el ritme circadiari, com els cronotips, denoten variacions consistents entre individus en els seus horaris d'activitat i repòs. Per tant, poden ser estudiats dins el marc dels tipus conductuals. Tot i que, els cronotips han estat extensivament estudiats als humans i a alguns animals terrestres, la recerca a peixos marins salvatges és limitada. Aquesta tesi doctoral té l'objectiu d'investigar l'existència de cronotips a diferents espècies de peixos i les seves correlacions potencials amb els tipus conductuals clàssics, com els eixos de personalitat. Específicament, aquesta Tesi examina com l'ambient modula els cronotips i explora les seves conseqüències ecològiques més rellevants. L'ús de tecnologies de seguiment d'avantguarda permet mesurar els cicles d'activitat-repòs dels peixos marins salvatges. Amb la combinació d'aquestes tecnologies amb eines estadístiques, és possible estudiar per primera vegada els cronotips de la fauna marina.

El primer capítol d'aquesta Tesi investiga la presència de cronotips a peixos marins salvatges, clarament identificant els cronotips del raor (Xyrichtys novacula). Els raors mostren preferències consistents en els seus patrons d'activitat, així com s'ha observat en els humans, proposant aquesta espècia com a un model ideal per a l'estudi dels cronotips dels peixos. En el segon capítol, l'estudi dels cronotips s'estén a 44 espècies diferents obtingudes a través de la iniciativa European Tracking Network. Aquest estudi evidencia la presència de cronotips a un subconjunt d'aquestes espècies (22), i també identifica diverses limitacions associades amb l'adquisició de les dades. Aquesta Tesi ofereix un pla metodològic exhaustiu per poder abordar aquests reptes en futures investigacions.

El comportament dels peixos es veu influenciat per factors ambientals. No obstant això, no tots els individus d'una mateixa població responen igual, generant reaccions normatives del comportament. El tercer capítol d'aquesta Tesi explora com l'ambient afecta l'expressió dels comportaments circadiaris del raor, que mostra diferències sexuals en els seus cronotips, significativament influenciats per la temperatura, l'onatge i la llum. Les femelles mostren una major resposta a canvis ambientals. Durant l'època de posta, associada a canvis ambiental, el 21% de les femelles avancen el seu cronotip, mentre que el 76% el retarden. Aquests resultats emfatitzen el rol significatiu de l'ambient en la modulació de multitud de processos fisiològics incloent els cronotips dels peixos.

Els trets de comportament sovint covarien generant síndromes conductuals, però pocs estudis han explorat les síndromes entre cronotip i personalitat. El quart i cinquè capítol d'aquesta Tesi, proposa una innovadora metodologia que combina experiments al laboratori i al camp per quantificar tant els eixos de comportament clàssics (personalitat) com els cronotips del raor. Els resultats revelen l'existència d'una síndrome formada entre l'exploració, l'activitat i l'atreviment. A més, mostren una correlació significativa entre l'agressivitat i el cronotip del raor. Aquests resultats suggereixen que els cronotips dels peixos interactuen amb altres trets, contribuint a l'arquitectura global del comportament individual.

Finalment, està ben establert que la pesca exerceix una pressió selectiva sobre el comportament individual. El capítol final d'aquesta Tesi proposa un model computacional per investigar com l'explotació pesquera pot modular la selecció dels cronotips dels peixos. Els resultats mostren un gradient de selecció sobre els cronotips més fort que l'observat en altres comportaments i trets vitals, en un ample rang d'esforços pesquers, desxifrant, així, les implicacions eco-evolutives de la variació dels comportaments relacionats amb els ritmes circadiaris en ambients explotats.

Aquesta Tesi introdueix el camp de l'eco-cronobiologia marina, enllaçant tres disciplines tradicionalment diferents: l'ecologia marina, les ciències pesqueres i la cronobiologia.

[spa] Los animales muestran diferencias conductuales entre individuos de la misma población, independientemente de otros rasgos biológicos, como la edad, el sexo o la talla. La persistencia de estas diferencias se ha definido como tipos conductuales. Comportamientos relacionados con el ritmo circadiano, como los cronotipos, denotan variaciones consistentes entre individuos en sus horarios de actividad y reposo. Por tanto, pueden ser estudiados como tipos conductuales. Aunque, los cronotipos han sido extensivamente estudiados en humanos, la investigación en peces marinos salvajes es limitada. Esta tesis doctoral tiene el objetivo investigar la existencia de cronotipos en diferentes especies de peces y sus correlaciones con los tipos conductuales clásicos. Específicamente, esta Tesis examina como el ambiente modula los cronotipos y explora sus consecuencias ecológicas más relevantes. El uso de tecnologías de seguimiento de vanguardia permite medir los ciclos de actividad-reposo de los peces marinos salvajes, combinándolas con herramientas estadísticas, es posible estudiar por primera vez los cronotipos de la fauna marina.

El primer capítulo de esta Tesis investiga la presencia de cronotipos en peces marinos salvajes, claramente identificando los cronotipos del raor (Xyrichtys novacula). Esta especie muestra preferencias consistentes en sus patrones de actividad, como los humanos, sugiriéndola como un modelo ideal para el estudio de cronotipos en peces. En el segundo capítulo, el estudio de los cronotipos se extiende a 44 especies diferentes obtenidas a través de la iniciativa European Tracking Network. Los resultados evidencian la presencia de cronotipos en un subconjunto de estas especies (22), e identifica varias limitaciones asociadas con la adquisición de los datos. Esta Tesis ofrece un plan metodológico exhaustivo para poder abordar estos retos en futuras investigaciones.

El comportamiento de los peces se ve influenciado por factores ambientales. No obstante, no todos los individuos de una misma población responden igual, generando reacciones normativas del comportamiento. El tercer capítulo de esta Tesis explora como el ambiente afecta la expresión de los comportamientos circadianos del raor, que muestra diferencias sexuales en sus cronotipos, significativamente influenciados por la temperatura, el oleaje y la luz. Las hembras muestran una mayor respuesta a cambios ambientales. Durante la época de puesta, asociada a cambios ambientales, el 21% de las hembras avanzan su cronotipo, mientras que el 76% lo retardan. Estos resultados enfatizan el rol significativo del ambiente en la modulación de multitud de procesos fisiológicos, incluyendo los cronotipos de los peces.

Los rasgos de comportamiento frecuentemente cavarían generando síndromes conductuales, pero pocos estudios han explorado la correlación entre cronotipo y personalidad. El cuarto y quinto capítulo de esta Tesis, propone una innovadora metodología que combina experimentos en el laboratorio y en el campo para cuantificar tanto los ejes de comportamiento clásicos (personalidad) como los cronotipos del raor. Los resultados revelan la existencia del síndrome de exploración, actividad y el atrevimiento. Además, muestran una correlación significativa entre la agresividad y el cronotipo del raor. Estos resultados sugieren que los cronotipos de los peces interactúan con otros rasgos, contribuyendo a la arquitectura global del comportamiento individual.

Finalmente, está bien establecido que la pesca ejerce una presión selectiva sobre el comportamiento individual. El capítulo final de esta Tesis propone un modelo computacional para investigar como la explotación pesquera puede modular la selección de los cronotipos de los peces. Los resultados muestran un gradiente de selección sobre los cronotipos mayor que los observados en otros comportamientos y rasgos vitales, en un amplio rango de esfuerzos pesqueros, descifrando, así, las implicaciones eco-evolutivas de la variación de los comportamientos relacionados con los ritmos circadianos en ambientes explotados.

Esta Tesis introduce el campo de la eco-cronobiología marina, entrelazando tres disciplinas tradicionalmente diferentes: la ecología marina, las ciencias pesqueras y la cronobiología.

[eng] Similar to humans, animals also exhibit behavioural difference among individuals within the same population, regardless of other biological traits such as age, sex, and size. The persistence of these differences across individuals has been defined as individual behavioural types. Circadian-related behaviours, such as chronotypes, denote consistent variations among individuals in their activity and rest timing. Therefore, they can be studied under the framework of behavioural types. While chronotypes have been extensively studied in humans and some terrestrial animals, there has been limited research on free-living marine fish chronotypes. This PhD thesis aims to comprehensively investigate the existence of chronotypes across different fish species and their potential correlation with classical behavioural types, such as the personality axes. Specifically, this Thesis examined how environmental factors modulate chronotypes and explore their most relevant ecological consequences, facilitated by the acoustic tracking. The utilisation of cutting-edge tracking technologies enabled the direct measuring of activity-rest cycles in marine free-living fish. By using this technology in conjunction with statistical tools, it has been possible to conduct the first in-depth exploration of wild marine fish chronotypes.

The first chapter of this thesis delves into the investigation of the presence of chronotypes in a free-living fish species, clearly identifying chronotypes in the pearly razorfish (Xyrichtys novacula). Individuals of this species, consistently exhibit preferences in their activity patterns, similar to the chronotypes observed in humans and terrestrial animals, proposing the pearly razorfish as an ideal model species for the study of fish chronotypes. In the second chapter, this investigation has been extended to 44 different fish species obtained through the European Tracking Network initiative. This study provided evidence on the presence of chronotypes in a subset of these species (22), but it also identified several limitations associated with data acquisition. To address these challenges, this thesis provides a comprehensive methodological road map.

Fish behaviour is known to be influenced by environmental factors. However, individuals within the same population can exhibit different responses to environmental gradients, known as behavioural reaction norms. The third chapter of this thesis describes a tracking experiment conducted to explore how environmental conditions affect the expression of pearly razorfish chronotypes. The findings indicated sexual differences in fish chronotypes, significantly influenced by temperature, waves, and light. Females displayed more behavioural plasticity, showing a greater behavioural response across an environmental gradient. During the spawning season, with its associated environmental changes, 21% of females advanced their chronotype, while 76% delayed it. These results emphasize the significant role of the environment in shaping numerous physiological processes, including fish chronotypes.

Behavioural traits usually covary, forming behavioural syndromes, but very few studies have explored chronotype-personality syndromes. The fourth, and five chapter of this thesis, proposes a novel methodological approach that combines laboratory and field experiments to quantitatively assess both classical and circadian-related behavioural traits in the pearly razorfish. The findings revealed the existence of an exploration-activity-boldness syndrome in this species. Furthermore, there is a significant association between aggressiveness and chronotype. These results suggest that fish chronotypes interact with other traits, contributing to the overall architecture of the individual’s behaviour.

Finally, it is well-established today that fishing exerts selective pressures on behaviour. The final chapter of this Thesis proposes a modelling approach to investigate whether exploitation by fishing may lead to directional selection on fish chronotypes. The results revealed stronger selection gradients on chronotypes than those observed on other behavioural and life-history traits, under a wide range of fishing effort scenarios, underscoring the eco-evolutionary implications of circadian-related behavioural variability in exploited environments.

This PhD thesis introduces the field of marine eco-chronobiology, bridging gaps among three traditionally distinct disciplines: marine ecology, fisheries science, and chronobiology.