Mass mortality events impacts and conservation of vulnerable species: Pinna nobilis as a case study

Abstract

[eng] Mass mortality events (MMEs), the sudden and catastrophic die-off of organisms is a current cause of species and populations decline. Their implications extend widely across marine and terrestrial ecosystems, impacting crucial ecological processes, species' genetic traits, and disrupting ecosystem services. The repercussions of these extensive species losses promotes the inclusion of affected species in the Red List of Threatened Species by the International Union for Conservation of Nature (IUCN). This Ph.D. thesis focuses on Pinna nobilis, a Mediterranean endemic species critically endangered facing extinction due to multiple MMEs, primarily caused by a protozoan parasite. The multiples MMEs occurred since 2016 at a Mediterranean scale has raised significant uncertainty about the species' ability to endure, persist, and recover from such impacts. The Ph.D. thesis aims to assess the ecological and genetic impacts of these MMEs on P. nobilis and ultimately identify potential locations within a previous known climatic area for the species for carrying out future reintroduction programs to help recover the species in the Mediterranean Sea.

Currently, the species primarily resides in lagoons, estuaries, and marine lakes. However, these refuges, crucial for the species' survival, face considerable risks from human activities and the inherent instability of their environments. An extensive ecological and genetic conservation assessment was conducted in one such refuge, the Mar Menor coastal lagoon. Findings revealed the vulnerability of the P. nobilis population in this refuge. Due to withstanding severe environmental crises, the population was classified as highly susceptible to extinction in 2019 (Chapter 2). Although displaying stable densities and positive shell growth post-disruption, the population's inability to rebound reproductively and persistent threats cast uncertainties about its long-term survival (Chapter 3). The Population viability analysis carried out projected its local extinction within a mere seven years given the current lagoon conditions (Chapter 4). However, amidst these challenges, the thesis highlights the remarkable genetic resilience of the Mar Menor population, retaining 80% of the species' genetic diversity despite widespread losses from Mediterranean-wide and local MMEs. This underscores the population's pivotal role as a genetic reservoir essential for species preservation and potential recovery (Chapter 5). In response to the critical condition faced by P. nobilis in the lagoon and at global scale, the study propose urgent conservation measures to restore both population and species. In response to the critical status of P. nobilis, urgent conservation measures are proposed for both population and species restoration. In this regard, considering alternative ecological conditions, the Mar Menor population is suggested as a population for species preservation, and Cabrera National Park is identified as a suitable site for species reintroduction efforts (Chapter 6).

[cat] Els esdeveniments de mortalitat massiva (EMMs) consisteixen en la mort sobtada i catastròfica d'organismes i són una de les causes actuals del declivi d'espècies i poblacions. Les seves implicacions s'estenen àmpliament pels ecosistemes marins i terrestres, afectant processos ecològics crucials, els trets genètics de les espècies i pertorbant els serveis ecosistèmics. Les repercussions d'aquestes extenses pèrdues d'espècies promouen la inclusió de les espècies afectades a la Llista Roja d'Espècies Amenaçades de la Unió Internacional per a la Conservació de la Natura (UICN). Aquesta tesi doctoral es centra en Pinna nobilis, una espècie endèmica mediterrània en perill crític d'extinció a causa de múltiples EMMs, causats principalment per un paràsit protozoari. Els múltiples EMMs ocorreguts des del 2016 a escala mediterrània posa en dubte la capacitat de l'espècie per suportar, persistir i recuperar-se d'aquests impactes. La tesi doctoral té com a objectiu avaluar els impactes ecològics i genètics d'aquests EMMs sobre P. nobilis i, en última instància, identificar possibles ubicacions dins d'una àrea climàtica coneguda prèviament per a l'espècie per dur a terme futurs programes de reintroducció que ajudin a recuperar l'espècie a la mar Mediterrània.

Actualment, l'espècie resideix principalment en llacunes, estuaris i llacs marins. Tot i això, aquests refugis, crucials per a la supervivència de l'espècie, s'enfronten a riscos derivats de les activitats humanes i de la inestabilitat inherent dels seus entorns. En un d'aquests refugis, a la llacuna costanera del Mar Menor, es va dur a terme un estudi ampli per avaluar l'estat de conservació ecològic i genètic de la població. Els resultats obtinguts han revelat el seu estat de vulnerabilitat. Específicament, aquesta població ha estat considerada altament susceptible d'extinció el 2019 (Capítol 2). Tot i mostrar densitats estables i un creixement positiu després de diverses pertorbacions, la incapacitat de la població per recuperar-se reproductivament i les amenaces persistents donen incertesa sobre la seva supervivència a llarg termini (Capítol 3). Donades les condicions actuals de la llacuna, l'anàlisi de viabilitat de la població duta a terme ha determinat una possible extinció local de la població en només set anys (Capítol 4). Tot i això, enmig d'aquests reptes, la tesi destaca la notable resistència genètica de la població del Mar Menor, que conserva el 80% de la diversitat genètica de l'espècie malgrat les pèrdues generalitzades dels EMMs a escala mediterrània i local. Això subratlla el paper fonamental de la població com a reservori genètic essencial per a la conservació i la potencial recuperació de l'espècie (Capítol 5). En resposta a l'estat crític de P. nobilis, es proposen mesures urgents de conservació per a la restauració tant de la població com de l'espècie. En aquest sentit, considerant condicions ecològiques alternatives, se suggereix la població del Mar Menor com a població per a la preservació de l'espècie, i el Parc Nacional de Cabrera s'identifica com a lloc adequat per als esforços de reintroducció de l'espècie (Capítol 6).

[spa] Los eventos de mortalidad masiva (EMMs), consisten en la muerte repentina y catastrófica de organismos y, son una de las causas actuales del declive de especies y poblaciones. Sus implicaciones se extienden ampliamente por los ecosistemas marinos y terrestres, afectando a procesos ecológicos cruciales, a los rasgos genéticos de las especies y perturbando los servicios ecosistémicos. Las repercusiones de estas extensas pérdidas de especies promueven la inclusión de las especies afectadas en la Lista Roja de Especies Amenazadas de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN). Esta tesis doctoral se centra en Pinna nobilis, una especie endémica mediterránea en peligro crítico de extinción debido a múltiples EMMs, causados principalmente por un parásito protozoario. Los múltiples EMMs ocurridos desde 2016 a escala mediterránea pone en duda la capacidad de la especie para soportar, persistir y recuperarse de tales impactos. La tesis doctoral tiene como objetivo evaluar los impactos ecológicos y genéticos de estos EMMs sobre P. nobilis y, en última instancia, identificar posibles ubicaciones dentro de un área climática conocida previamente para la especie para llevar a cabo futuros programas de reintroducción que ayuden a recuperar la especie en el mar Mediterráneo.

En la actualidad, la especie reside principalmente en lagunas, estuarios y lagos marinos. Sin embargo, estos refugios, cruciales para la supervivencia de la especie, se enfrentan a riesgos derivados de las actividades humanas y de la inestabilidad inherente de sus entornos. En uno de estos refugios, en la laguna costera del Mar Menor, se llevó a cabo un amplio estudio para evaluar el estado de conservación ecológico y genético de la población. Los resultados obtenidos han revelado su estado de vulnerabilidad. Específicamente, dicha población ha sido considerada altamente susceptible de extinción en 2019 (Capítulo 2). A pesar de mostrar densidades estables y un crecimiento positivo después de varias perturbaciones, la incapacidad de la población para recuperarse reproductivamente y las amenazas persistentes arrojan incertidumbres sobre su supervivencia a largo plazo (Capítulo 3). Dadas las condiciones actuales de la laguna, el análisis de viabilidad de la población llevado a cabo ha determinado una posible extinción local de la población en tan sólo siete años (Capítulo 4). Sin embargo, en medio de estos retos, la tesis destaca la notable resistencia genética de la población del Mar Menor, que conserva el 80% de la diversidad genética de la especie a pesar de las pérdidas generalizadas de los EMMs a escala mediterránea y local. Esto subraya el papel fundamental de la población como reservorio genético esencial para la conservación y potencial recuperación de la especie (Capítulo 5). En respuesta al estado crítico de P. nobilis, se proponen medidas urgentes de conservación para la restauración tanto de la población como de la especie. En este sentido, considerando condiciones ecológicas alternativas, se sugiere la población del Mar Menor como población para la preservación de la especie, y se identifica el Parque Nacional de Cabrera como lugar adecuado para los esfuerzos de reintroducción de la especie (Capítulo 6).