Effects of musical practice on pain perception: assessment of sensory processing

Abstract

[eng] Research has identified neuroplastic changes in the brain as a key factor for the maintenance of pain over time. In addition, it has also been shown that chronic pain patients display abnormal processing of bodily information at both the neural and behavioral levels. On the other hand, adaptive (i.e., enhanced sensitivity to somatosensory signals) as well as maladaptive plasticity and abnormal top-down regulation can also occur as a consequence of extensive repetitive sensorimotor training. In the case of professional musicians, extensive repetitive sensorimotor training can provoke health problems during musicians' careers. In fact, musculoskeletal pain is a frequent problem in performing musicians, with a lifetime prevalence of approximately 80%. As both musical training and chronic pain seem to trigger similar neuroplastic mechanisms in the brain, such as somatosensory reorganization, enhanced bottom-up detection, and altered top-down regulation, this doctoral thesis aimed at exploring the effects of extensive multimodal sensorimotor training on pain perception at both behavioral and neural levels. For this purpose, the non-nociceptive and nociceptive sensory processing was explored between professional musicians and matched non-musicians with and without chronic pain using behavioral and neuroimaging tasks. In the first experiment, the ability to perceive visceral signals from the body was compared between musicians and non-musicians using a heartbeat discrimination paradigm complemented by self-reported dispositional traits. The results of this experiment demonstrated that professional musicians possess enhanced interoceptive accuracy compared to non-musicians and that this effect was largely related to musical training. In the second experiment, we examined the psychological and psychophysiological aspects of pain perception in both professional musicians and non-musicians with and without chronic back pain by assessing tactile acuity and pain sensitivity. We found that healthy musicians showed decreased tactile spatial acuity together with enhanced pain sensitivity when compared to healthy non-musicians. These findings suggested that extensive sensory and motor training in healthy musicians could lead to central reorganization that triggers a loss of central endogenous pain control mechanisms as described in other chronic pain disorders, thus predisposing musicians to develop pain syndromes. Together, these two behavioral experiments reinforced the notion that experience-dependent neuroplasticity in professional musicians may induce mechanisms of central sensitization involved in both visceral and somatosensory perception. In the third and fourth experiment, we used functional magnetic resonance imaging to analyze spontaneous neural activity of insula-based networks in musicians and non-musicians during resting states as a function of both musical training and chronic pain. In the third experiment, pain-free musicians showed increased insula connectivity compared to nonmusicians with ipsi- and contralateral fronto-parietal regions constituting networks involved in affective, executive-control, and salience processing (ACC, orbitofrontal cortex, dorsolateral prefrontal cortex and temporoparietal junction), thus indicating a substantial neural reorganization in musically trained individuals compared to non-trained subjects. In the fourth experiment, we compared the same group of healthy musicians with a group of chronic pain non-musicians. First, we found that the pattern of BOLD signal connectivity across the insula-based subdivisions did not differ between pain-free musicians and nonmusicians with chronic pain, suggesting that the extensive multimodal sensorimotor training in musicans may alter insula-based networks in a similar way than chronic pain syndromes. Second, we also observed that musicians with chronic pain presented decreased BOLD connectivity compared to healthy musicians and chronic pain non-musicians between the insula and the cerebellum, the hippocampus, frontal and prefrontal cortices, as well as somatosensory and motor cortices. These results suggest possible intrinsic mechanisms in musicians to modulate pain perception. In conclusion, this thesis presents first evidence for altered sensory and pain perception in musicians as well as changes in spontaneous brain fluctuations as a function of musical training and pain. In particular, this thesis contributes to our understanding of the neural basis underlying the chronification of pain in combination with repetitive motor training, emotional, and cognitive factors.

[cat] El dolor crònic està vinculat a múltiples canvis cerebrals considerats factors clau per a la seva prolongació al llarg del temps. Aquestes modificacions es consideren maladaptatives i interrompen el funcionament correcte del sistema nerviós. D’altra banda, els músics son considerats un dels millors models biològics per a estudiar els canvis que s’esdevenen en el cervell, tant adaptatius (p.ex., l’augment de la percepció auditiva) com maladaptatius (p. ex. la distonia focal). Malgrat que el dolor musculoesquelètic és un problema molt freqüent entre els músics amb una prevalença d'aproximadament el 80%, pocs estudis han explorat el processament del dolor en els músics professionals. Atès aquesta informació i que tant la formació musical com el dolor crònic poden desencadenar mecanismes similars de plasticitat maladaptativa, aquesta tesi doctoral té l'objectiu d'explorar els efectes de la practica musical en la percepció del dolor tant a nivell del comportament com a nivell neural. Per a aquest propòsit s’ha explorat, mitjançant l’us de tècniques conductuals i de neuroimatge, el processament sensorial del dolor en 4 grups de participants: músics i no-músics amb i sense dolor crònic. En el primer experiment, es va comparar la capacitat de percebre els senyals viscerals del cos entre músics i no-músics utilitzant un paradigma de discriminació dels batecs del cor. Els resultats demostraren que els músics professionals posseeixen una major exactitud interoceptiva en comparació amb els no-músics, sent la formació musical el motiu principal que explica aquest efecte. En el segon experiment, es va examinar els aspectes psicofisiològics de la percepció del dolor en ambdós músics professionals i no-músics amb i sense dolor crònic mitjançant l'avaluació de l'agudesa tàctil i la sensibilitat al dolor. Es va trobar que els músics sans mostraven una disminució de l'agudesa espacial tàctil i un increment de la sensibilitat al dolor en comparació amb els no-músics sense dolor. Junts, aquests dos experiments reforcen el concepte de que la neuroplasticitat depenent de l'experiència en músics professionals pot induir mecanismes de sensibilització central que impliquen un increment de la percepció visceral i somatosensorial. En el tercer i quart experiment, es s’utilitzaren imatges de ressonància magnètica funcional per analitzar l'activitat neuronal espontània (resting) de les xarxes on l'ínsula està involucrada en funció tant de la formació musical com del dolor crònic. En el tercer experiment, els músics sense dolor van mostrar una major connectivitat insular en comparació amb els no-músics amb regions fronto-parietals involucrades en les xarxes afectives, de control executiu i de saliença (ACC, escorça orbitofrontal, prefrontal dorsolateral i la unió temporoparietal), indicant una substancial reorganització neuronal en músics en comparació amb no-musics. En el quart experiment, quan es va comparar el mateix grup de músics sans amb un grup de no-músics amb dolor crònic, es va trobar que els patrons de connectivitat insular no diferien entre aquests dos grups, suggerint que l'àmplia formació sensoriomotora que envolta la formació musical pot alterar les xarxes neuronals on està involucrada l'ínsula de manera similar a com ho fan les síndromes doloroses. Així mateix, s’observà que els músics amb dolor crònic presenten una disminució de la connectivitat en comparació amb músics sans i amb no-músics amb dolor crònic entre l'ínsula amb el cerebel, l'hipocamp, el còrtex frontal, prefrontal, somatosensorial i motor, suggerint que els músics amb dolor desenvolupen mecanismes intrínsecs per a modular el dolor. En conclusió, aquesta tesi presenta, per primera vegada, evidències d'una alteració de la percepció sensorial i de les connectivitat funcional com a funció de l’entrenament musical. En particular, aquesta tesi contribueix a entendre la base neural subjacent a la cronificació del dolor en combinació amb un entrenament repetitiu motor i factors emocionals i cognitius.

[spa] El dolor crónico está vinculado a múltiples cambios cerebrales considerados factores clave para su prolongación en el tiempo. Estas modificaciones se consideran maladaptativas e interrumpen el funcionamiento correcto del sistema nervioso. Por otra parte, los músicos son considerados uno de los mejores modelos biológicos para estudiar los cambios que ocurren en el cerebro, tanto adaptativos (p.ej., aumento de la percepción auditiva) como maladaptativos (p. ej. distonía focal). A pesar de que el dolor musculoesquelético es un problema muy frecuente entre los músicos, con una prevalencia de aproximadamente el 80%, pocos estudios han explorado el procesamiento del dolor en los músicos profesionales. Sabiendo esta información y que tanto la formación musical como el dolor crónico pueden desencadenar mecanismos similares de plasticidad maladaptativa, esta tesis doctoral tiene el objetivo de explorar los efectos de la práctica musical en la percepción del dolor tanto a nivel del comportamiento como a nivel neural. Para este propósito se ha explorado, mediante el uso de técnicas conductuales y de neuroimagen, el procesamiento sensorial del dolor en 4 grupos de participantes: músicos y no-músicos con y sin dolor crónico. En el primer experimento, se comparó la capacidad de percibir las señales viscerales del cuerpo entre músicos y no-músicos utilizando un paradigma de discriminación de los latidos del corazón. Los resultados demostraron que los músicos profesionales poseen una mayor exactitud interoceptiva en comparación con los no-músicos, siendo la formación musical el motivo principal que explica este efecto. En el segundo experimento, se examinaron los aspectos psicofisiológicos de la percepción del dolor en músicos profesionales y no-músicos con y sin dolor crónico mediante la evaluación de la agudeza táctil y la sensibilidad al dolor. Se encontró que los músicos sanos mostraban una disminución de la agudeza espacial táctil y un incremento de la sensibilidad al dolor en comparación con los nomúsicos sin dolor. Juntos, estos dos experimentos refuerzan el concepto de que la neuroplasticidad dependiente de la experiencia en músicos profesionales puede inducir mecanismos de sensibilización central que implican un incremento de la percepción visceral y somatosensorial. En el tercer y cuarto experimento, se utilizaron imágenes de resonancia magnética funcional para analizar la actividad neuronal espontánea (resting) de las redes donde la ínsula está involucrada en función tanto de la formación musical como del dolor crónico. En el tercer experimento, los músicos sin dolor mostraron una mayor conectividad insular en comparación con los no-músicos con regiones fronto-parietales involucradas en las redes afectivas, de control ejecutivo y de saliencia (ACC, corteza orbitofrontal, prefrontal dorsolateral y la unión temporoparietal), indicando una sustancial reorganización neuronal en músicos en comparación con no-músicos. En el cuarto experimento, cuando se comparó el mismo grupo de músicos sanos con un grupo de no-músicos con dolor crónico, se encontró que los patrones de conectividad insular no diferían entre estos dos grupos, sugiriendo que la amplia formación sensoriomotora que rodea la formación musical puede alterar las redes neuronales donde está involucrada la ínsula de manera similar a como lo hacen los síndromes dolorosos. Asimismo, se observó que los músicos con dolor crónico presentan una disminución de la conectividad en comparación con músicos sanos y con no-músicos con dolor crónico entre la ínsula con el cerebelo, el hipocampo, el córtex frontal, prefrontal, somatosensorial y motor, sugiriendo que los músicos con dolor desarrollan mecanismos intrínsecos para modular el dolor. En conclusión, esta tesis presenta, por primera vez, evidencias de una alteración de la percepción sensorial y de la conectividad funcional como función del entrenamiento musical. En particular, esta tesis contribuye a entender la base neural subyacente a la cronificación del dolor en combinación con un entrenamiento repetitivo motor y factores emocionales y cognitivos.